Estudos evolutivos em marsupiais didelfídeos dos gêneros Cryptonanus, Gracilinanus e Marmosa (Didelphimorphia: Didelphidae) usando dados morfológicos e moleculares

Abstract

Os marsupiais neotropicais formam uma comunidade de pequenos mamíferos de grande importância no equilíbrio dos ecossistemas sul-americanos. Sabe-se que algumas dessas espécies possuem uma marcada estrutura genética espacial, com diferentes linhagens genéticas ocorrendo em diferentes porções de suas distribuições. Assim, o presente estudo busca aprofundar o conhecimento sobre a variação genética e morfológica de espécies de marsupiais didelfídeos para entender sua origem, estrutura populacional, bem como avaliar a existência de novas linhagens genéticas em áreas pouco estudadas. A tese está composta por três manuscritos, cada um abordando um dos gêneros de marsupial investigado neste estudo: Cryptonanus, Gracilinanus e Marmosa. O objetivo geral do trabalho foi compreender os processos evolutivos responsáveis pela diversificação em nível genético e morfológico em marsupiais didelfídeos na América do Sul. Para Cryptonanus as árvores filogenéticas construídas a partir de dados moleculares de dois genes mitocondriais, Cytb e COI, foram essenciais para identificar de maneira não-ambígua os seis espécimes avaliados neste estudo, dois dos quais mostraram-se como uma nova linhagem mitocondrial de Cryptonanus agricolai para o Nordeste do Brasil, no cerrado maranhense, em uma localidade onde não havia registro da espécie. No caso de Gracilinanus, utilizamos ferramentas biogeográficas e de genética de populações para entender a distribuição geográfica dessas espécies ao longo dos últimos milhões de anos. A origem do gênero foi datada para o Mioceno médio, quando as espécies começaram a se diversificar para suas distribuições atuais. Uma abordagem comparativa entre G. agilis e G. microtarsus sugeriu evidências de expansão populacional recente (~21.300 anos atrás) para G. agilis, que habita florestas secas, mas não para G. microtarsus, que ocorre na Mata Atlântica brasileira. Esse resultado sugere que enquanto G. microtarsus foi mais resiliente à provável redução da cobertura florestal ocorrida durante os ciclos glaciais do Pleistoceno, G. agilis foi exposta a uma maior instabilidade ecológica, principalmente no bioma Caatinga. Para o gênero Marmosa, analisamos dados craniométricos de M. (M.) murina e M. (Micoureus) spp. buscando identificar diferenças na forma craniana em diferentes contextos ecológicos (Floresta Amazônica, Mata Atlântica e Diagonal aberta). Em geral, as análises de variação canônica para cada uma das vistas cranianas (dorsal, lateral e ventral) indicaram diferenças significativas entre grupos ecológicos para ambos os subgêneros, sendo as duas principais diferenças entre Floresta Amazônica vs. Mata Atlântica, e entre o sul vs. norte do rio São Francisco, na Mata Atlântica. Os resultados mostram que os padrões históricos de fragmentação ambiental parecem mais importantes para explicar a variação morfológica em Marmosa e Micoureus do que processos adaptativos associados às características ecológicas gerais de cada bioma.

Neotropical marsupials form a community of small mammals of greatest importance in maintaining ecological equilibrium in South-American ecosystems. It is known that some of these species show a marked spatial genetic structure, with different genetic lineages occurring in different parts of their distributions. The present study aspires to contribute to the knowledge about the genetic and morphological variation of didelphid marsupials in order to understand its origin, population structure, and to evaluate the occurrence of new genetic lineages in poorly studied regions. The thesis is composed of three manuscripts, each involving one of the marsupial genera investigated here: Cryptonanus, Gracilinanus and Marmosa. The general aim of the study was to understand the evolutionary processes causing genetic and morphological diversification of didelphid marsupials in South America. For Cryptonanus, phylogenetic trees build from two mitochondrial genes, Cytb and COI, were essential to identify unambiguously the six specimens evaluated in this study, two of which showed a new mitochondrial lineage for C. agricolai from Northeastern Brazil, in the savannah (Cerrado) of the Maranhão state, in a locality with no previous record for this species. For Gracilinanus, we used biogeographic and population genetic tools to understand the distribution of these species along the last million years. The origin of the genus dated from the Middle Miocene, since when the species started to diversify into their current distributions. A comparative analysis including G. agilis and G. microtarsus showed evidence of a recent (~21,300 years ago) population expansion for G. aglis, which occurs in dry forests, but not for G. microtarsus, which occurs in the Brazilian Atlantic Forest. This result suggests that the latter species was more resilient to the likely reduction in forest cover during the Pleistocene glacial cycles, G. agilis was exposed to higher ecological instability, especially in the Caatinga biome. For Marmosa, we analyzed craniometric data from M. (M.) murina and M. (Micoureus) spp. aiming to identify differences in cranial form among different ecological settings (Amazon Forest, Atlantic Forest, Open Diagonal). In general, the canonical variation analysis for each of the cranial views (dorsal, lateral, ventral) indicated significant differences between ecological groups for both subgenera, the two major differences being between the Amazon and the Atlantic forests, and between the southern and northern margins of the São Francisco River, in the Atlantic Forest. These results show that the historical patterns of environment fragmentation seem more important in explaining morphological variation in Marmosa than adaptive processes associated to the different general ecological features of each biome.