Evolução da dieta e da peçonha em Xenodontinae : a importância das histórias individuais

Abstract

Uma questão central na biologia é como a diversidade e a complexidade são geradas e mantidas no mundo vivo. Parte deste desafio está em entender como a complexidade no nível molecular se relaciona com a diversidade no nível ecológico. Serpentes são ótimos modelos de estudo neste caso, uma vez que são predadores ecologicamente diversos cujas peçonhas possuem uma estrutura molecular subjacente bastante complexa. Um estudo recente testou a relação entre a diversidade (taxonômica e filogenética) da dieta e a complexidade da peçonha de um grupo de víboras norte- americanas. Seus resultados mostram que dietas filogeneticamente mais diversas favorecem venenos mais complexos nesses animais. No presente trabalho, nos testamos a mesma relação, mas em um clado ecologicamente muito mais diverso de serpentes, a subfamília Xenodontinae (Dipsadidae). Utilizando registros de predação na literatura e transcriptomas de glândulas de peçonha, nós caracterizamos a composição, reconstruímos a história evolutiva e estimamos a diversidade/complexidade da dieta e peçonha, respectivamente. Com base nesses dados, nós testamos a relação entre diversidade/composição da dieta e complexidade/composição da peçonha, tanto globalmente quanto para famílias gênicas individuais de toxinas. Nossos resultados indicam que, em geral, essas serpentes possuem dietas especializadas, mas ecológica e evolutivamente versáteis, que, em sua maioria, derivam de uma dieta ancestral baseada em anfíbios. Já suas peçonhas são, em linhas gerais, conservadas, tanto estruturalmente quanto filogeneticamente. Nem a diversidade taxonômica nem diversidade filogenética da dieta foram boas preditoras da complexidade da peçonha. Ao invés disso, histórias individuais de linhagens, hábitos de vida e famílias gênicas parecem ser muito mais importantes do que padrões gerais ao explicar sua complexidade. Serpentes que se alimentam majoritariamente de peixes possuem peçonhas extremamente simplificadas, compostas quase que inteiramente de uma única família de toxinas, as lectinas do tipo c. Serpentes especializadas em moluscos também apresentam peçonhas mais simples, mas sem mudanças marcantes na composição das famílias gênicas. Já serpentes que se alimentam de anelídeos possuem uma representação maior de proteínas com potencial neurotóxico. Finalmente, nós detectamos um caso de convergência na composição da peçonha no qual, quatro vezes independentemente, uma mesma família de toxinas substituiu outra. Com base nesses resultados, nós propomos que: (1) Dietas baseadas em anfíbios podem facilitar transições de dieta nesses animais. (2) A simplificação da peçonha em serpentes piscívoras pode estar associada a uma maior neurotoxicidade necessária para capturar presas debaixo d’água. (3) A peçonha mais simples encontrada em espécies malacófagas é o resultado de uma menor pressão seletiva por toxicidade associada ao consumo de presas inofensivas. (4) A potencial neurotoxicidade na peçonha de espécies que se alimentam de anelídeos é uma resposta aos mecanismos de defesa destes animais. (5) A recorrente substituição de uma família de toxinas pela outra é uma resposta à aquisição de resistência por parte das presas. O teste dessas hipóteses ajudará a melhorar consideravelmente nosso conhecimento sobre a evolução das relações tróficas em Xenodontinae.

A central question in biology is how diversity and complexity are generated and maintained in the living world. Part of this challenge is understanding how complexity at the molecular level relates to diversity at the ecological level. Snakes are excellent study models in this case since they are ecologically diverse predators whose venoms have a very complex underlying molecular structure. A recent study tested the relationship between diet diversity (taxonomic and phylogenetic) and the venom complexity for a group of North American pitvipers. Their results show that phylogenetically more diverse diets favour more complex venoms in those animals. Here, we tested the same relationship, but in a much more ecologically diverse clade of snakes, the Xenodontinae subfamily (Dipsadidae). Using literature prey records and venom gland transcriptomes, we characterized the composition, reconstructed the evolutionary history, and estimated the diversity/complexity of diet and venom, respectively. With this data, we tested the relationship between diet diversity/composition and venom complexity/composition globally and for individual toxin gene families. Our results indicate that, in general, these snakes have specialized, but ecologically and evolutionarily versatile diets, mostly derived from an amphibian-based ancestor diet. On the other hand, their venoms are mostly conserved both structurally and phylogenetically. Neither diet taxonomic nor phylogenetic diversity were good predictors of venom complexity. Instead, individual histories of lineages, life habits, and gene families seem to be far more important than general patterns in explaining complexity. Snakes that feed mostly on fish have extremely simplified venoms, composed almost entirely of a single toxin family, the c-type lectins. Snakes specialized in molluscs also have simpler venoms but without marked changes in the composition of gene families. Snakes that feed on annelids have a greater representation of proteins with neurotoxic potential. Finally, we detected a case of convergence in venom composition in which four times independently the same toxin family replaced another. Based on these results, we propose that: (1) Amphibian-based diets may facilitate diet transitions in these animals. (2) The simplification of venom in piscivorous snakes may be associated with greater neurotoxicity required to capture prey underwater. (3) The simpler venom found in malacophagous species is the result of a lower selective pressure for toxicity associated with the consumption of harmless prey. (4) The potential neurotoxicity in the venom of species that feed on annelids is a response to the defence mechanisms of these animals. (5) The recurrent substitution of one toxin family by another is a response to resistance acquisition in the prey. Testing of these hypotheses will help to improve considerably our knowledge about the evolution of trophic relations in Xenodontinae.