Entre assobios e paisagens : o ambiente na compreensão da evolução do canto em passeriformes

Abstract

A bioacústica tem se consolidado como uma ferramenta essencial para compreender processos ecológicos, evolutivos e comportamentais das aves, especialmente em regiões megadiversas como o Neotrópico. Na tese investiguei a diversidade acústica das aves sob perspectivas conceituais, metodológicas e macroevolutivas, buscando compreender como sinais sonoros podem ser descritos, padronizados e interpretados à luz da história evolutiva e das pressões seletivas do ambiente. Inicialmente, propusemos uma abordagem conceitual para descrição da estrutura sintática dos sons das aves, motivada pela necessidade de aprofundar a caracterização dos sinais acústicos além de classificações simplificadas. A partir de um diálogo com a literatura de bioacústica aplicada a outros vertebrados, desenvolvemos uma proposta baseada em elementos acústicos voltada à padronização das descrições, à facilitação da comunicação entre estudos e à geração de inferências preliminares sobre repertórios vocais e variações geográficas, equilibrando rigor técnico e aplicabilidade analítica. Em seguida, desenvolvemos e testamos um protocolo padronizado para análise bioacústica utilizando a família Icteridae como modelo. Com base em registros do Xeno- canto, aplicamos amostragem estratificada, critérios de qualidade e extração padronizada de parâmetros temporais e espectrais. Análises multivariadas e de suficiência amostral demonstraram que o espaço acústico dos Icteridae é estruturado principalmente por gradientes de duração e frequência, além de evidenciar limitações recorrentes em bibliotecas sonoras, como vieses geográficos, heterogeneidade dos registros e insuficiência amostral, reforçando a necessidade de protocolos reprodutíveis. Também investigamos os processos históricos responsáveis pela diversificação espacial de Emberizoidea no Neotrópico, integrando uma filogenia abrangente de 738 espécies a mais de 239 milhões de registros de ocorrência. A comparação entre esquemas de regionalização e modelos biogeográficos favoreceu o modelo BAYAREALIKE+J com o traço migratório, indicando forte influência da dispersão. Os resultados sugerem origem neártica para Parulidae, Passerellidae e Cardinalidae, enquanto Icteridae e Thraupidae apresentaram prováveis origens caribenha e amazônica, respectivamente. Além disso, o comportamento migratório influenciou as probabilidades de transição entre áreas e a reconstrução de distribuições ancestrais. Por fim, avaliamos a evolução dos sinais acústicos dos Icteridae à luz da hipótese da adaptação acústica (AAH). Observamos ausência generalizada de sinal filogenético, sugerindo elevada labilidade evolutiva. A estrutura do habitat influenciou parte dos traços acústicos, com espécies de ambientes abertos apresentando sinais mais curtos e maior entropia do que espécies florestais, enquanto a história de ocupação ambiental esteve associada a variações espectrais. O predomínio do modelo Ornstein-Uhlenbeck indica evolução sob seleção estabilizadora, sugerindo que a comunicação acústica resulta da interação entre ambiente, persistência histórica nos habitats e plasticidade comportamental. Em conjunto, esta tese contribui para o avanço da bioacústica ornitológica ao integrar abordagens conceituais, metodológicas e macroevolutivas, ampliando a compreensão sobre como sinais acústicos são estruturados, diversificados e moldados por processos históricos e ambientais. Os resultados reforçam o potencial de dados acústicos padronizados para investigar padrões ecológicos e evolutivos em escalas amplas, tendo potencial de aplicação para diversos grupos taxonômicos, além de ampliar o conhecimento sobre as aves. Em conjunto, esta tese contribui para o avanço da bioacústica ornitológica ao integrar abordagens conceituais, metodológicas e macroevolutivas, ampliando a compreensão sobre como sinais acústicos são estruturados, diversificados e moldados por processos históricos e ambientais. Os resultados demonstram o valor de abordagens bioacústicas padronizadas para investigar padrões ecológicos e evolutivos em múltiplas escalas, com aplicações potenciais a diferentes grupos taxonômicos e implicações para o entendimento da diversidade das aves.

Bioacoustics has become an essential tool for understanding ecological, evolutionary, and behavioral processes in birds, especially in megadiverse regions such as the Neotropics. In this thesis, I investigated avian acoustic diversity from conceptual, methodological, and macroevolutionary perspectives, aiming to understand how sound signals can be described, standardized, and interpreted in light of evolutionary history and environmental selective pressures. Initially, we proposed a conceptual approach to describe the syntactic structure of bird sounds, motivated by the need to deepen the characterization of acoustic signals beyond simplified classifications. Through dialogue with the bioacoustic literature applied to other vertebrates, we developed a proposal based on acoustic elements aimed at standardizing descriptions, facilitating communication among studies, and generating preliminary inferences about vocal repertoires and geographic variation, while balancing technical rigor and analytical applicability. Next, we developed and tested a standardized protocol for bioacoustic analysis using the Icteridae family as a model. Based on records obtained from Xeno-canto, we applied stratified sampling, quality criteria, and standardized extraction of temporal and spectral parameters. Multivariate analyses and sampling sufficiency assessments demonstrated that the acoustic space of Icteridae is mainly structured by gradients of duration and frequency, while also revealing recurring limitations in sound libraries, such as geographic biases, record heterogeneity, and insufficient sampling, reinforcing the need for reproducible protocols. We also investigated the historical processes responsible for the spatial diversification of Emberizoidea in the Neotropics by integrating a comprehensive phylogeny of 738 species with more than 239 million occurrence records. Comparisons among regionalization schemes and biogeographic models supported the BAYAREALIKE+J model incorporating migratory behavior, indicating a strong influence of dispersal. The results suggest a Nearctic origin for Parulidae, Passerellidae, and Cardinalidae, whereas Icteridae and Thraupidae likely originated in the Caribbean and Amazonia, respectively. In addition, migratory behavior influenced transition probabilities among areas and the reconstruction of ancestral distributions. Finally, we evaluated the evolution of acoustic signals in Icteridae in light of the acoustic adaptation hypothesis (AAH). We observed a pervasive lack of phylogenetic signal, suggesting high evolutionary lability. Habitat structure influenced part of the acoustic features, with species from open habitats showing shorter signals and higher entropy than forest species, while environmental occupancy history was associated with spectral variation. The predominance of the Ornstein-Uhlenbeck model indicates evolution under stabilizing selection, suggesting that acoustic communication results from the interaction among environmental conditions, historical persistence in habitats, and behavioral plasticity. Overall, this thesis contributes to the advancement of ornithological bioacoustics by integrating conceptual, methodological, and macroevolutionary approaches, broadening the understanding of how acoustic signals are structured, diversified, and shaped by historical and environmental processes. The results demonstrate the value of standardized bioacoustic approaches for investigating ecological and evolutionary patterns across multiple scales, with potential applications to different taxonomic groups and implications for understanding avian diversity.

La bioacústica se ha consolidado como una herramienta esencial para comprender procesos ecológicos, evolutivos y comportamentales de las aves, especialmente en regiones megadiversas como el Neotrópico. En esta tesis, investigué la diversidad acústica de las aves desde perspectivas conceptuales, metodológicas y macroevolutivas, buscando comprender cómo las señales sonoras pueden describirse, estandarizarse e interpretarse a la luz de la historia evolutiva y de las presiones selectivas del ambiente. Inicialmente, propusimos un enfoque conceptual para describir la estructura sintáctica de los sonidos de las aves, motivado por la necesidad de profundizar la caracterización de las señales acústicas más allá de clasificaciones simplificadas. A partir del diálogo con la literatura bioacústica aplicada a otros vertebrados, desarrollamos una propuesta basada en elementos acústicos orientada a estandarizar descripciones, facilitar la comunicación entre estudios y generar inferencias preliminares sobre repertorios vocales y variación geográfica, equilibrando rigor técnico y aplicabilidad analítica. Posteriormente, desarrollamos y probamos un protocolo estandarizado para el análisis bioacústico utilizando a la familia Icteridae como modelo. A partir de registros obtenidos de Xeno-canto, aplicamos muestreo estratificado, criterios de calidad y extracción estandarizada de parámetros temporales y espectrales. Los análisis multivariados y las evaluaciones de suficiencia muestral demostraron que el espacio acústico de los Icteridae está estructurado principalmente por gradientes de duración y frecuencia, además de evidenciar limitaciones recurrentes en bibliotecas sonoras, como sesgos geográficos, heterogeneidad de registros e insuficiencia muestral, reforzando la necesidad de protocolos reproducibles. También investigamos los procesos históricos responsables de la diversificación espacial de Emberizoidea en el Neotrópico, integrando una filogenia integral de 738 especies con más de 239 millones de registros de ocurrencia. La comparación entre esquemas de regionalización y modelos biogeográficos favoreció el modelo BAYAREALIKE+J incorporando el comportamiento migratorio, indicando una fuerte influencia de la dispersión. Los resultados sugieren un origen neártico para Parulidae, Passerellidae y Cardinalidae, mientras que Icteridae y Thraupidae probablemente se originaron en el Caribe y la Amazonia, respectivamente. Además, el comportamiento migratorio influyó en las probabilidades de transición entre áreas y en la reconstrucción de distribuciones ancestrales. Por último, evaluamos la evolución de las señales acústicas de Icteridae a la luz de la hipótesis de adaptación acústica (AAH). Observamos una ausencia generalizada de señal filogenética, lo que sugiere una elevada labilidad evolutiva. La estructura del hábitat influyó en parte de las acoustic features, con especies de ambientes abiertos presentando señales más cortas y mayor entropía que las especies forestales, mientras que la historia de ocupación ambiental estuvo asociada con variaciones espectrales. El predominio del modelo Ornstein-Uhlenbeck indica evolución bajo selección estabilizadora, sugiriendo que la comunicación acústica resulta de la interacción entre el ambiente, la persistencia histórica en los hábitats y la plasticidad conductual. En conjunto, esta tesis contribuye al avance de la bioacústica ornitológica al integrar enfoques conceptuales, metodológicos y macroevolutivos, ampliando la comprensión de cómo las señales acústicas son estructuradas, diversificadas y moldeadas por procesos históricos y ambientales. Los resultados demuestran el valor de enfoques bioacústicos estandarizados para investigar patrones ecológicos y evolutivos en múltiples escalas, con aplicaciones potenciales a diferentes grupos taxonómicos e implicaciones para el entendimiento de la diversidad de las aves.