Systematics and evolution of Agarista (Lyoniae, Vaccinioideae, Ericaceae)

Abstract

Ericaceae has a cosmopolitan distribution, with a predominance in temperate and subtropical regions, especially in the neotropical mountains, where it commonly occurs in acidic soils and in association with mycorrhizal fungi. The family comprises nine subfamilies, 20 tribes, 125 genera, and 5,378 species. In this context, the genus Agarista belongs to the subfamily Vaccinioideae and the tribe Lyoniae, comprising 33 species and six varieties classified into two sections with disparate species richness and distribution areas. Agarista sect. Agarista includes 31 species and 14 varieties in the Americas, with the highest diversity in eastern Brazil. Agarista sect. Agauria consists of two species, occurring in the mountains of Africa and the islands of the Indian Ocean. Previous molecular studies sampled only 6% of the species of the genus, without clarifying the infrageneric relationships. Moreover, the last taxonomic revision of A. sect. Agarista was published 30 years ago, while the last taxonomic approach for A. sect. Agauria dates back 87 years. Therefore, the present study aims to revisit the taxonomy of the genus and provide a phylogenetic hypothesis to refine the systematics and elucidate the evolution of Agarista based on morphological and phylogenomic data. For this purpose, the literature on the genus was reviewed, four field expeditions were conducted, and 40 herbaria were consulted, encompassing over 4,000 specimens examined and described morphologically. Of these, 68 were studied under scanning electron microscopy (SEM), and 53 were sampled, with DNA extracted and sequenced using the Angiosperms-353 probe set. The nomenclatural revision of A. sect. Agarista allowed the designation of 21 lectotypes, five epitypes, and one neotype. The revision of herbarium specimens expanded the known distribution of the neotropical species, and, together with fieldwork, led to the discovery of three new species and one new variety. The first phylogenetic hypothesis for Agarista was reconstructed based on genomic data, confirming the monophyly of the genus, highlighting Craibiodendron as the sister genus in Lyoniae, supporting the monophyly and continental allopatry of the two sections, and enabling the recognition of geographic structuring patterns throughout the genus' diversification. Therefore, Agarista, as recognized here, is a monophyletic genus encompassing two sections, at least 36 species, and 14 varieties. Future advances in systematics, biogeography, and the evolution of the genus will depend on nomenclatural and taxonomic studies focusing on A. sect. Agauria.

Ericaceae tem distribuição cosmopolita com predominância em regiões temperadas e subtropicais, principalmente nas montanhas neotropicais, ocorrendo comumente em solos ácidos e em associação com fungos micorrízicos. A família abrange nove subfamílias, 20 tribos, 125 gêneros e 5.378 espécies. Nesse contexto, o gênero Agarista pertence à subfamília Vaccinioideae e tribo Lyoniae, sendo representado por 33 espécies e seis variedades classificadas em duas seções com riqueza e área de ocorrência díspares. Agarista sect. Agarista compreende 31 espécies e 14 variedades nas Américas, com maior riqueza no leste do Brasil. Agarista sect. Agauria é composta por duas espécies, que ocorrem nas montanhas da África e ilhas do Oceano Índico. Estudos moleculares prévios amostraram apenas 6% das espécies do gênero, sem esclarecer as relações infragenéricas. Não obstante, a última revisão taxonômica de A. sect. Agarista foi publicada há 30 anos, enquanto que a última abordagem taxonômica de A. sect. Agauria tem 87 anos. Portanto, o presente estudo busca revisitar a taxonomia do gênero e prover uma hipótese filogenética para aperfeiçoar a sistemática e elucidar a evolução de Agarista com base em dados morfológicos e filogenômicos. Para este fim, foi revisada a literatura sobre o gênero, foram empreendidas quatro expedições de coleta e consultados 40 herbários, compreendendo mais de 4.000 espécimes examinados e descritos morfologicamente, dos quais 68 foram estudados sob microscopia eletrônica de varredura (MEV) e 53 foram amostrados e tiveram o DNA extraído e sequenciado, utilizando o conjunto de sondas Angiosperms-353. A revisão nomenclatural de A. sect. Agarista permitiu designar 21 lectótipos, cinco epítipos e um neótipo, a revisão de espécimes em herbários possibilitou ampliar a distribuição conhecida das espécies neotropicais e em conjunto com o trabalho de campo embasou a descoberta de três novas espécies e uma nova variedade para a ciência. A primeira hipótese filogenética para Agarista foi reconstruída com base em dados genômicos, confirmando o monofiletismo do gênero, evidenciando Craibiodendron como gênero- irmão em Lyoneae, sustentando o monofiletismo e a alopatria continental entre as duas seções e permitindo reconhecer padrões de estruturação geográfica ao longo da diversificação do gênero. Portanto, Agarista como reconhecido aqui é um gênero monofilético abrangendo duas seções, e pelo menos 36 espécies e 14 variedades. Futuros avanços na sistemática, biogeografia e evolução do gênero dependerão de estudos nomenclaturais e taxonômicos com foco em A. sect. Agauria.