Simbiose entre lagartas e formigas e sua influência sobre a assembleia de parasitoides associados em uma floresta tropical

Abstract

Muitas espécies de Lycaenidae e de Riodinidae (Lepidoptera) estabelecem mutualismos protetivos com formigas (mirmecofilia) que podem dificultar o ataque de inimigos naturais, incluindo insetos parasitoides. Este estudo avaliou como a intensidade de interação das lagartas com formigas influencia as assembleias de parasitoides associados. Os níveis de intensidade dessa associação foram classificados como graus de mirmecofilia. Os graus foram definidos a partir de um índice que considerou a presença de adaptações morfológicas e comportamentais larvais para a associação com formigas, classificadas como: não mirmecófilas (grau 0); mirmecófilos comensais (grau 1); mirmecófilos facultativos (grau 2); mirmecófilos obrigatórios (grau 3); mirmecófilos especializados (grau 4). Os dados utilizados pertencem ao inventário de lepidópteros imaturos e seus parasitoides da Área de Conservación Guanacaste, Costa Rica. Foram comparados entre os graus a taxa de parasitismo, a composição de espécies de parasitoides e métricas de redes ecológicas (vulnerabilidade, densidade de ligações e especialização). A composição de espécies da assembleia de parasitoides associada aos mirmecófilos especializados (grau 4) diferiu dos níveis mais baixos de mirmecofilia (grau 0 e 1). Mirmecófilos obrigatórios (grau 3) e comensais (grau 1) também diferiram em relação a composição de parasitoides. Tachinidae (Diptera), um grupo de moscas parasitoides, geralmente, considerado generalista, foi dominante entre as espécies associadas aos graus três e quatro. Mirmecófilas obrigatórias (grau 3) sofreram maior mortalidade no parasitismo total, enquanto, mirmecófilas especializadas (grau 4) foram as menos parasitadas. Taquinídeos atacaram com maior frequência os níveis mais altos de mirmecofilia (graus 3 e 4), enquanto, os himenópteros, os graus dois e três. As lagartas com mirmecofilia especializada (grau 4) sofreram menor mortalidade no parasitismo total, sugerindo que sejam protegidas pelas formigas de forma mais eficiente. As mirmecófilas facultativas (grau 2) e obrigatórias sofreram maior mortalidade quando comparadas às espécies sem atendimento por formigas (grau 0) ou com associação fraca (grau 1). Os resultados deste estudo refletem a ideia de que a proteção gerada pelo atendimento das formigas não é universal e contribui para a discussão sobre a influência da mirmecofilia (e do papel da proteção das formigas) no parasitismo sobre lepidópteros imaturos.

Many species of Lycaenidae and Riodinidae (Lepidoptera) establish protective mutualisms with ants (myrmecophily) that can hamper the attack of natural enemies, including parasitoid insects. This study evaluated how the intensity of the association of caterpillars with ants influences the interaction with parasitoids. The intensity levels of this association were placed as degrees of myrmecophily. The degrees were defined from an index that considered the presence of larval morphological and behavior adaptations for association with ants, classified as: non myrmecophilous (level 0); commensal myrmecophiles (level 1); facultative myrmecophiles (level 2); obligate myrmecophiles (degree 3); specialized myrmecophiles (level 4). The data used belong to the inventory of immature Lepidoptera and their parasitoids from the Guanacaste Conservation Area, Costa Rica. The parasitism rate, composition of parasitoid species, and ecological network metrics (vulnerability, bond density, and specialization) were compared between the degrees. The species composition of the parasitoid assemblage associated with specialized myrmecophiles (level 4) differed from that which interacted with lower levels of myrmecophily (levels 0 and 1). Obligatory (level 3) and commensal (level 1) myrmecophiles also differed about parasitoid composition. Tachinidae (Diptera), a group of parasitoid flies generally considered generalist, was dominant among species associated with levels three and four. Obligatory myrmecophiles suffered the highest mortality in total parasitism, while specialized myrmecophiles were the least parasitized. Tachinids most frequently attacked the highest levels of myrmecophily (levels 3 and 4), while Hymenoptera attacked levels two and three. The caterpillars with specialized myrmecophily (level 4) suffered lower mortality in total parasitism, suggesting that they are protected by ants more efficiently. The facultative (levels 2) and obligate myrmecophily caterpillars suffered higher mortality when compared to non-ant associated (level 0) or with weak association (level 1). The results of this study reflect the idea that the protection generated by ant care is not universal and contribute to the discussion about the influence of myrmecophily (and the role of ant protection) on parasitism on immature Lepidoptera.