Diversidade e estrutura genética em Dychia excelsa : uma espécie ameaçada dos afloramentos rochosos ferruginosos (cangas) no Bioma Pantanal

Abstract

O bioma Pantanal, no estado de Mato Grosso do Sul, é considerado uma das áreas que sofre os mais fortes impactos antrópicos no estado. Grandes planícies alagadas como o Pantanal, são compostas de diferentes subsistemas, classificados como ecossistemas ou habitats. Dentre as fitofisionomias presentes na região do Pantanal, estão as cangas – afloramentos rochosos ferruginosos formados por material detrítico derivado de rochas próximas ricas em ferro. Em consequência do seu isolamento ecológico e espacial, os afloramentos rochosos são considerados “ilhas terrestres”. A família Bromeliaceae possui uma série de inovações que permitiram sua colonização e especiação em ambientes sob estresse. O gênero Dyckia pertence à subfamília Pitcairnioideae e é o segundo maior gênero dessa. As espécies de Dyckia se caracterizam por serem xeromórficas, rupícolas, adaptadas a ambientes extremos e altamente expostos ao sol, como as cangas. Dyckia excelsa é uma espécie que possui distribuição restrita e foi recentemente descoberta nos afloramentos rochosos ferruginosos localizados no Planalto Residual do Urucum, em Corumbá, Mato Grosso do Sul. Devido à escassez de conhecimentos sobre aspectos genéticos e biológicos da flora Pantaneira, este estudo teve como objetivo geral acessar a diversidade e estrutura genética de populações naturais de Dyckia excelsa, as quais são importantes para compreender a dinâmica evolutiva no Pantanal, assim como estabelecimento de estratégias de conservação de Bromeliaceae e das regiões onde elas ocorrem. Para isso, dados moleculares foram correlacionados com dados geográficos de ocorrência da espécie. Oito marcadores moleculares do tipo microssatélites nucleares e duas sequências de regiões intergênicas plastidiais foram utilizados, buscando acessar padrões contemporâneos e históricos que levaram a diversificação desta espécie. Quanto aos processos contemporâneos, acessados pelo marcador nuclear, a diversidade genética mostrou-se baixa nas populações (HO = 0 a HO = 0,238), padrão encontrado também em outras espécies endêmicas do mesmo gênero. Apesar disto, quase todas as populações não apresentaram desvio do equilíbrio de Hardy-Weinberg, provavelmente devido à auto-incompatibilidade da espécie que leva ao cruzamento obrigatório com outros indivíduos. As populações são altamente estruturadas (FST = 0,437; G’ST = 0,425), sugerindo que a dispersão via pólen entre as cangas é limitada, corroborando a hipótese de isolamento entre ilhas terrestres provido pela mata adjacente. A maior proporção da variação genética é encontrada dentro das populações (54,61%). Uma correlação entre distância genética e distância geográfica foi observada, através do teste de Mantel (P< 0.05; r2 = 0.2926), indicando a presença de isolamento por distância entre os pontos coletados. A análise Bayesiana encontrou um K = 3, que corresponde às ilhas terrestres, separando as populações coletadas em três regiões geográficas. No que diz respeito aos padrões históricos da espécie, acessados pelos marcadores plastidiais, a baixa diversidade de haplótipos e a alta diferenciação entre as populações indica um grande período de isolamento entre as cangas. O mesmo padrão de estruturação genética das análises com dados nucleares foi encontrado, sugerindo que a dispersão via sementes entre os grupos também é limitada, padrão esperado pela morfologia da semente. O tempo de divergência dos haplótipos data do Pleistoceno (1,4 milhões de anos), época em que o Pantanal sofreu grandes modificações em sua paisagem, passando por períodos de aridificação e atividades tectônicas intensas. Apesar disso, não foram observados padrões de expansão ou contração das populações através dos testes de neutralidade e gargalo de garrafa, indicando estabilidade das populações nas cangas. Logo, estes afloramentos provêm oportunidades de refúgio, facilitando a persistência de populações adaptadas a este ambiente. Para estratégias de conservação, é altamente recomendado que D. excelsa seja preservada in situ, em qualquer localidade, já que esta apresenta uma identidade única em todos os locais em que ela se encontra. Exceto por uma pequena população, todas as outras estão em áreas desprotegidas, inclusive em área urbana, o que torna a sua conservação ainda mais desafiadora. O ambiente peculiar em que esta espécie se encontra contribui para a evolução de muitas espécies raras e endêmicas, mostrando a grande importância da conservação das diferentes paisagens do Pantanal.

The Pantanal biome, in the Mato Grosso do Sul state, is considered one of the areas heaviest impacted by humans. Large wetlands such as the Pantanal are composed by many different subsystems, ranked as ecosystems or habitats. The ironstone outcrops, also known as cangas, are ecosystems formed from the weathering product of underlying iron-formation present in the Pantanal region. In consequence of their spatial and ecological isolation, the ironstone outcrops are considered “terrestrial islands”. The family Bromeliaceae has key adaptations that allowed them to colonize arid environments. Dyckia is the second largest genus belonging to the Pitcairnioideae subfamily and its species prefer xeromorphic environments with high sunlight exposure, such as the cangas. Dyckia excelsa has a narrow geographical distribution and was recently described occurring on the ironstone outcrops located in the Urucum Residual Plateau, in Corumbá, Mato Grosso do Sul State. Due to the lack of knowledge about genetic and biological aspects of the Pantanal flora, the general objective in this study was to access the diversity and the structure genetic of natural populations of D. excelsa, which are important for understand the evolutionary dynamics in Pantanal, as well as conservation strategies of Bromeliaceae. For this, molecular data were correlated with the species geographic occurrence. We used eight nuclear microsatellites and two intergenic plastid DNA spacers aiming to access contemporary and historical patterns that led to the diversification of this species For contemporary processes, accessed by the nuclear marker, genetic diversity was low in the populations (HO = 0 to HO = 0.238), pattern also found in other endemic species in this genus. Despite this, almost all populations did not show a deviation from the Hardy-Weinberg equilibrium, probably due to the self-incompatibility of the species that leads to obligatory cross-breeding with other individuals. Populations are highly structured (FST = 0.437; G'ST = 0.425), suggesting that pollen flow between cangas is limited, corroborating the hypothesis of isolation between terrestrial islands provided by adjacent forest. The highest proportion of genetic variation is found within populations (54.61%). A correlation between genetic distance and geographic distance was observed through the Mantel test (P <0.05; r2 = 0.2926), indicating presence of isolation by distance between the collected points. The Bayesian analysis found a K = 3, which correspond to the terrestrial islands, separating the populations collected in three geographic regions. Regarding the historical patterns of the species, accessed by the plastidial marker, the low diversity of haplotypes and the high differentiation between the populations indicates a great period of isolation between the cangas. The same pattern of genetic structure with nuclear data was found, suggesting that seed dispersal between groups is also limited, as expected by the seed morphology. The time of divergence of the haplotypes dates from the Pleistocene (1.4 myA), when the Pantanal experienced major modifications in its landscape, passing through periods of aridification and intense tectonic activities. Despite this, population expansion or contraction patterns were not observed through neutrality and bottleneck tests, indicating population stability in the cangas. Therefore, these outcrops provide opportunities for refuging, enabling the persistence of populations adapted to this environment. For conservation strategies, it is highly recommended that D. excelsa be preserved in situ, in any location, since it has a unique identity wherever it is found. Except for a small population, all others are in unprotected areas, including in urban areas, which makes their conservation even more challenging. The peculiar environment in which this species is found contributes to the evolution of other rare and endemic species, showing the great importance of Pantanal landscapes for conservation purposes.