Sobre embriões e borboletas : lições de Heliconius erato phyllis (Lepidoptera: Nymphalidae)

Abstract

Os padrões de desenvolvimento são fundamentais para compreender a origem da diversidade fenotípica. Aqui, descrevemos pela primeira vez, a embriogênese de uma espécie de Heliconius. A análise do padrão embrionário de Heliconius erato phyllis, a partir da formação da blastoderme ao período pré-eclosão, revelou um padrão consistente com embriões de banda germinal longa, o que está filogeneticamente de acordo com a tendência evolutiva de Lepidoptera. O segundo objetivo desta tese consistiu em analisar o desenvolvimento do padrão de coloração das asas de H. erato phyllis. Descrevemos a ontogenia da pigmentação, a microestrutura, a morfogênese e as taxas de maturação das escamas pretas, amarelas, vermelhas, prateadas e marrons - ênfase foi dada às escamas prateadas e marrons, que até então não haviam sido consideradas na literatura. Enquanto as escamas de cor preta, amarela e vermelha apresentaram, cada uma, um único tipo de microestrutura, as escamas prateadas e marrons apresentaram diferentes tipos microestruturais. Isso é inconsistente com o modelo genético para o desenvolvimento da coloração em Heliconius, o qual assume uma correlação restrita entre microestrutura e pigmentação. Possivelmente, diferentes genes estão envolvidos em combinações alternativas entre microestrutura e pigmentação. Nosso terceiro objetivo consistiu em analisar, através de microscopia eletrônica de transmissão, a ultraestrutura dos discos imaginais das asas em lagartas de quinto instar. Verificamos que a formação da bicamada epitelial das asas, bem como a diferenciação das células precursoras das escamas, são pré-estabelecidas no estágio larval. Além disso, revelamos que a membrana peripodial, a qual reveste o disco larval da asa, desempenha um importante papel funcional no desenvolvimento das asas, o que muda a ideia de que o epitélio peripodial atua apenas como um simples revestimento. A análise ultraestrutural das asas de H. erato phyllis revelou importantes aspectos envolvidos na arquitetura desenvolvimental dos padrões de coloração em Heliconius.

The patterns of development are key to understanding the origin of phenotypic diversity. Here, we described, for the first time, the embryogenesis of a Heliconius species. In Heliconius erato phyllis, the analysis of the embryonic pattern, from the blastoderm formation to the pre-hatching larva, was consistent with the long germ band embryos; which agrees with the phylogenetic trend of Lepidoptera. The second purpose of this thesis was to analyze the development of the color pattern in H. erato phyllis wings. We described the ontogeny of pigmentation, the microstructure, morphogenesis and maturation rates of the black, yellow, red, silvery and brownish scales - emphasis was given to the silvery and brownish scales, which were never taken into account in the literature. As for the black, yellow and red scales, they showed each a unique type of microstructure, while the silvery and brownish scales showed different microstructural types. This is inconsistent with the genetic model for the development of color patterns in Heliconius, which assumes a correlation between microstructure and pigmentation. Possibly, different genes are involved in alternative combinations between microstructure and pigmentation. Our third goal was to examine, by transmission electron microscopy, the ultrastructure of the fifth-instar larval wing discs. We showed that the formation of the epithelial bilayer of the wings, as well as the differentiation of the scale precursor cells occur already in the larval stage. Further, we reveal that the peripodial membrane plays an important functional role in the wing development, which challenges the traditional view of the peripodial epithelium as a simple surrounding membrane. The ultrastructural analysis of H. erato phyllis wings revealed important aspects involved in the developmental architecture of color patterns in Heliconius.