Análise comparada da ultraestrutura dos espermatozóides e morfologia da glândula branquial em espécies de Cheirodontinae (Characiformes : Characidae)

Abstract

A tese é divida em três capítulos, seguindo as regras da revista Journal of Morphology. O primeiro capítulo descreve a ultraestrutura dos espermatozóides de seis queirodontíneos inseminadores pertencentes à tribo Compsurini (Kolpotocheirodon theloura, Compsura heterura, Acinocheirodon melanogramma, Saccoderma hastatus, "Odontostilbe" dialeptura e "Odontostilbe" mitoptera), e de quatro espécies de fertilização externa, três destas pertencentes à tribo Cheirodontini (Cheirodon interruptus, Serrapinnus calliurus, e Serrapinnus heterodon) e uma espécie incertae sedis na subfamília (Odontostilbe pequira). Os espermatozóides de espécies de fertilização externa mostram estruturas conservativas e os espermatozóides de espécies inseminadoras apresentam mudanças estruturais, principalmente no núcleo espermático. As espécies da tribo Compsurini apresentam espermatozóides com peças intermediárias mais longas, que se estreitam progressivamente no sentido distal, e vesículas mais largas e em menor número. Em espécies de fertilização externa as peças intermediárias são mais curtas e terminam abruptamente, e as vesículas são menores e em maior número. Uma matriz foi construída baseada em dez caracteres da ultraestrutura dos espermatozóides.Obteve-se uma hipótese de relações parcialmente resolvida entre espécies inseminadoras. A análise somente de caracteres de ultraestrutura de espermatozóides, no entanto, não foi informativa para a hipótese de relações entre espécies de fertilização externa. As relações entre os membros de Cheirodontinae e a evolução da morfologia dos espermatozóides são discutidas. O segundo capítulo descreve a ultraestrutura dos espermatozóides da espécie inseminadora Macropsobrycon uruguayanae. Os espermatozóides apresentam núcleos moderadamente alongados e cromatina elétron-densa. Durante a espermiogênese a rotação nuclear acontece, deixando o flagelo posterior ao núcleo. Os centríolos sãoparalelos, e o centríolo proximal é ligeiramente anterior ao distal. A ponta do centríolo proximal encontra-se dentro da rasa fossa nuclear. Estrias centriolares denominadas de rootlets partem de ambos centríolos. Nove microtúbulos acessórios circulam o axonema externamente. O flagelo tem axonema com a configuração típica (9+2). Além dos espermatozóides normais, são encontrados no lúmen testicular espermatozóides atípicos denominados paraespermatozóides. Estas células se assemelham ao espermatozóide em muitos aspectos, mas seu núcleo tem forma irregular e a cromatina é menos elétron-densa. Discutem-se as especializações vistas nos espermatozóides, as possíveis adaptações relacionadas ao hábito de inseminação e o fato de que a origem e função dos paraespermatozóides permanecem indeterminadas em Macropsobrycon uruguayanae. O terceiro capítulo descreve a glândula branquial de 17 espécies de Cheirodontinae. A glândula branquial está localizada na região anterior da cavidade branquial em ambos os lados do corpo. Esta estrutura foi encontrada em todos machos maduros. A glândula é pequena em espécies de fertilização externa ocupando no máximo 10 filamentos branquiais e em espécies inseminadoras, ela ocupa uma grande extensão ou o arco inteiro. Em algumas partes da glândula de A Aphyocheirodon hemigrammus, C. heterura, K. theloura, M. uruguayanae e S. hastatus, as lamelas não permanecem, ficando somente as células secretoras da glândula branquial. Um material não celular foi observado dentro das câmaras da glândula de K. theloura. Tanto espécies inseminadoras quanto de fertilização externa de Cheirodontinae apresentam glândula, não existindo relação entre a presença de glândula branquial e inseminação. A função da glândula não é conhecida, mas pela presença desta estrutura somente em machos maduros, esta pode ser usada para produção e liberação de secreção para a atração da fêmea durante o período reprodutivo ou na inibição de outros machos. As glândulas branquiais de queirodontíneos e de outros caracídeos são comparadas.

The thesis is divided in three chapters following the manuscript formatting rules of the Journal of Morphology. The first chapter describes the spermatozoa ultrastructure of six inseminating cheirodontines of the tribe Compsurini (Kolpotocheirodon theloura, Compsura heterura, Acinocheirodon melanogramma, Saccoderma hastatus, "Odontostilbe" dialeptura and "Odontostilbe" mitoptera), and four externally fertilized species, three belonging to the tribe Cheirodontini (Cheirodon interruptus, Serrapinnus calliurus, and Serrapinnus heterodon) and one incertae sedis species (Odontostilbe pequira). Sperm ultrastructure of externally fertilized species has shown to be very conservative, while sperm of inseminating species have changes mostly related to sperm elongation. The species of Compsurini have spermatozoa with the midpiece longer progressively narrowing distally, and wider vesicles and in small number. In externally fertilized species the midpiece is shorter and it finishes abruptly, and the vesicles are smaller and in large number. A matrix was built based on ten characters of the spermatozoa ultrastructure. It was obtained a hypothesis of relationships partially solved among inseminating species, however the analysis of only characters of spermatozoa ultrastructure was uninformative to hypothesise relationship among externally fertilized species. The relationships among the species of the Cheirodontinae and the evolution of the morphology of the spermatozoa are discussed. Second chapter describes inseminated spermatozoa ultrastructure of Macropsobrycon uruguayanae. Spermatozoa have moderately elongate nuclei with electron dense chromatin. During spermiogenesis nuclear rotation takes place, leading the flagellum to be posterior to the nucleus. Centrioles are parallel one to another with the proximal centriole slightly anterior to the distal one. Proximal centriole anterior tip is into the shallow nuclear fossa. Striated centriolar rootlets radiate from both centrioles. Nine accessory microtubules surround the axoneme. The flagellum has a typical axoneme configuration (9+2).Inaddition to regular sperm, atypical spermatozoa, named parasperm, are also found in the testicular lumen. These cells resemble spermatozoa in most aspects, except that their nuclei have irregular shape and the granular chromatin is less electron-dense than the one seen in spermatozoa. The specializations seen in the spermatozoa are discussed, as well as the possible adaptations related to insemination and the fact that the origin and function of paraspermatozoa remains undetermined. The third chapter describes the gill gland of 17 species of the Cheirodontinae. The gill gland is located in the anterior region of the gill cavity on either side of the midline of all analyzed mature males of the Cheirodontinae. The gill gland is small in externally fertilizing species of the Cheirodontinae, reaching up to 10 gill filaments. In the inseminating species of the tribe Compsurini, the gland occupies a large extension or almost the entire gill arch. In some portions of the gland of Ap. hemigrammus, C. heterura, Kolpotocheirodon theloura, M. uruguayanae and S. hastatus, the lamellae are not retained, remaining only secretor gill gland cells in these regions. Kolpotocheirodon theloura showed noncellular material within the gill gland chambers and they were turgid. There is no relation between the presence of a gill gland and insemination since both externally fertilizing and inseminating characids have or not gill glands. The function of the gill gland is not known yet, but presence of the gill gland in mature males and absence in females suggest that the secretion produced may be used to attract the females during the reproductive period or competition between males. The gill glands of cheirodontines and other characids are compared.