História natural de Aulacothrips (THYSANOPTERA: HETEROTHRIPIDAE) e os efeitos do ectoparasitismo em cigarrinhas trofobiontes (HEMIPTERA: AUCHENORRHYNCHA)

Abstract

O registro do hábito ectoparasita em Thysanoptera estava limitado a Aulacothrips dictyotus (Heterothripidae). Esta espécie foi previamente registrada infestando ninfas e adultos de Aetalion reticulatum (Hemiptera: Aetalionidae), e acreditava-se que essa fosse uma associação única entre os tisanópteros. Entretanto, em recentes observações em áreas de Cerrado e floresta Amazônica, duas novas espécies de Aulacothrips foram encontradas, Aulacothrips minor e Aulacothrips amazonicus, respectivamente. Estes novos táxons apresentam histórias de vida distintas de Au. dictyotus e infestam diferentes hospedeiros. Ao mesmo tempo que não se conhecia a gama de hospedeiros destes tisanópteros, nada se sabia sobre a real interação deste tripes com as cigarrinhas e quais os efeitos da presença destes insetos para os Hemiptera. Nossos resultados indicam que Au. minor infesta várias espécies de Membracidae (Hemiptera), principalmente Guayaquila xiphias em áreas de Cerrado, enquanto que Au. amazonicus foi observada infestando cigarrinhas do gênero Ramedia (Membracidae) no Estado do Pará. Já Au. dictyotus ataca apenas Ae. reticulatum, uma cigarrinha de importância agrícola que possui uma ampla distribuição na América do Sul. Todas as espécies de Aulacothrips foram observadas sempre em hemípteros de hábito gregário atendidos por formigas, mas estas não molestam esses Thysanoptera. Estes tripes depositam seus ovos na planta, próximo à agregação de cigarrinhas. Este processo facilita as larvas de primeiro instar a encontrarem um hospedeiro. O hábito gregário destas cigarrinhas parece ser fundamental para estes tripes completarem seu ciclo de vida. Tal hábito permite que haja sempre hospedeiros disponíveis durante o processo de ecdise dos hemípteros, quando o tripes precisa abandonar seu hospedeiro e encontrar um novo indivíduo na mesma agregação. As três espécies de Aulacothrips apresentam diferenças marcantes nas áreas sensoriais dos antenômeros III–IV. Em Au. amazonicus estas áreas sensoriais são significativamente reduzidas enquanto que em Au. dictyotus estas são extremamente desevolvidas. É provável que a diferença existente no tamanho destes órgãos entre as espécies esteja intimamente relacionada ao grau de especificidade parasitária e caracteríticas do ambiente em que vivem. Observações da morfologia interna dos tripes e das cigarrinhas confirmaram o hábito ectoparasita de Aulacothrips. Estes parasitas foram observados sugando a hemolinfa das cigarrinhas, próximo aos corpos gordurosos. Avaliou-se o efeito da presença de Au. dictyotus no comportamento de Ae. reticulatum através da comparação de repertórios comportamentais de indivíduos infestados versus não infestados. Os resultados indicaram que Au. dictyotus modifica o comportamento das cigarrinhas. Os indivíduos infectados apresentaram um grande número de atos comportamentais relacionados à limpeza corporal e executam estas atividades em frequências mais altas quando comparados às cigarrinhas sem tripes. O número de registros ligados à alimentação foi menor em cigarrinhas infestadas, e o número de registros de locomoção e dispersão para longe da agregação de origem foi maior. Os dados apresentados aqui constituem os primeiros passos para reconstruir o cenário evolutivo envolvido neste fascinante sistema multitrófico no qual Aulacothrips está presente.

Ectoparasitism in Thysanoptera was recorded only from Aulacothrips dictyotus (Heterothripidae). This species was previously recorded infesting nymphs and adults of Aetalion reticulatum (Hemiptera: Aetalionidae) and this association was supposed to be singular amongst thrips. However, recent observations revealed two new Aulacothrips species in the Brazilian Cerrado and Amazon rainforest, Aulacothrips minor e Aulacothrips amazonicus, respectively. These new taxa exhibit distinct life-histories from Au. dictyotus and infest different hemipteran hosts. The host range of Aulacothrips was unknown, and it has not been demonstrated that the interaction with these insects is parasitic and what the effect of the thrips presence was to the Hemiptera. Our results showed that Au. minor infests several Membracidae (Hemiptera) species, especially Guayaquila xiphias in Cerrado areas, whereas Au. amazonicus was found infesting Ramedia treehoppers (Membracidae) in Pará state. In contrast, Au. dictyotus seems to attack only Ae. reticulatum, a widespread pest in South America. All Aulacothrips species were found attacking gregarious hemipterans tended by ants. However, the latter do not attack these Thysanoptera. Aulacothrips lay their eggs in the plant tissue, next to the Hemiptera agregation. This behaviour allows first instar larvae to find available hosts upon eclosion. The gregarious behaviour exhibited by these hemipterans also seems to be crucial to the thrips life-cycle. This behaviour allows them to infest new individual hosts whilst the previously attacked Hemipteran host moults, then the thrips detaches from the host and infests another individual of the same aggregation. The three Aulacothrips species show remarkable differences on the sensorial areas on antennal segments III–IV. In Au. amazonicus these sensoria are significantly reduced while in Au. dictyotus they are extremely developed. This difference observed in sensoria length amongst Aulacothrips species might reflect the degree of specificity of these parasites and habitat characteristics. Observations on the internal morphology of the thysanopterans and their associated hemipterans confirmed the ectoparasitic way of life of Aulacothrips. These parasites were observed sucking Hemiptera hemolymph, close to fat bodies. We analized the effect of Au. dictyotus presence on the behaviour of Ae. reticulatum through comparisons of behavioural repertories of thrips-infested versus non-infested individuals. Our results indicated that Au. dictyotus alter host behaviour. Infested individuals displayed a large number of behavioural acts related to self-cleaning and they execute these activities in higher frequencies when compared to thrips-free hemipterans. The number of records related to feeding was lower in infested Ae. reticulatum. Moreover, thrips-infested aetalionids showed more locomotion and dispersal records. The records presented here are the first steps to reconstruct the evolutionary scenario behind this remarkable multitrophic system involving Aulacothrips.