Effects of different menstrual cycle phases on the neuromechanical and musculotendinous properties of the triceps surae in eumenorrheic women and hormonal contraceptive users

Abstract

Nos últimos anos ocorreu um aumento exponencial da participação de mulheres na prática regular de exercícios físicos e competições esportivas. Entretanto, o ciclo menstrual (CM) e o uso de contraceptivos orais (CO) provocam flutuações hormonais que impactam na função neuromuscular, propriedades tendíneas e a percepção emocional, o que afeta o desempenho feminino na prática da atividade física e do esporte. Estradiol e progesterona, por exemplo, têm sido associados a mudanças nas propriedades do tendão, no desempenho muscular e nos estados emocionais. Estudar o impacto do CM e do uso de CO sobre as questões neuromusculares, tendíneas e emocionais das mulheres é de extrema importância para a formulação de estratégias de treinamento mais eficazes e individualizadas, que considerem a variabilidade hormonal ao longo do CM. Além disso, as diferenças observadas entre mulheres ativas e sedentárias, bem como entre aquelas que utilizam ou não CO, reforçam a necessidade de um olhar mais detalhado sobre a interação entre fatores hormonais e comportamentais na modulação do desempenho físico e psicológico das mulheres. Um tecido que possui alta afinidade com receptores de estrogênio e progesterona é o tecido conjuntivo. Estudos em modelo animal mostram associação do estrogênio com as propriedades estruturais e mecânicas de tendões e ligamentos. O maior tendão no ser humano, o tendão de Aquiles, tem participação direta na capacidade funcional, nas atividades de vida diária e na locomoção. Estudos mostram que as propriedades estruturais e mecânicas do tríceps sural podem ter alterações ao longo do ciclo menstrual e que essas alterações poderiam estar relacionadas às flutuações endógenas e exógenas de estrogênio e progesterona. No entanto, a inconsistência dos resultados, os diferentes desenhos experimentais, as variadas abordagens das avaliações e a carência de estudos com alta qualidade metodológica limitam nossa compreensão dos efeitos das diferentes fases do CM nas propriedades neuromecânicas do tríceps sural. Desse modo, compreender os efeitos agudos dessas propriedades em mulheres eumenorreicas e usuárias de contracepção hormonal é fundamental para que possamos planejar, de forma adequada, intervenções e a prescrição de exercício físico direcionadas a mulheres. Este projeto de tese de doutorado está dividido em quatro capítulos independentes. O primeiro capítulo teve como objetivo investigar os efeitos das diferentes fases do CM nas propriedades neuromecânicas do tríceps sural. Mulheres eumenorreicas (menstruação natural) e usuárias de CO foram recrutadas. As 40 mulheres foram divididas em 4 grupos: PAE - fisicamente ativa eumenorreica; SE - sedentária eumenorreica; PAOC - fisicamente ativa usuária de comprimido oral; SOC - sedentária usuária de comprimido oral. Mulheres eumenorreicas foram avaliadas em três momentos do estudo: fases folicular, ovulatória e lútea. Mulheres usuárias de CO foram avaliadas em dois momentos: fase de retirada do comprimido, fase ativa do comprimido. Foram analisados os desfechos de arquitetura muscular (comprimento do fascículo, ângulo de penação e espessura muscular dos músculos gastrocnêmio medial, lateral e sóleo), contração voluntária máxima dos flexores plantares, taxa de produção de força, ativação neural (músculos gastrocnêmio medial, lateral e sóleo), e eficiência neuromuscular. Como principais resultados, o estradiol e a progesterona variaram significativamente nas fases do CM nas mulheres eumenorreicas, mas permaneceram estáveis nas usuárias de CO. A espessura muscular foi maior em mulheres ativas, independentemente do status hormonal. A taxa de produção de força foi significativamente maior na fase ovulatória para as mulheres eumenorreicas ativas em comparação com as sedentárias. No entanto, não houve diferenças significativas na contração voluntária máxima, atividade elétrica dos flexores plantares e eficiência neuromuscular entre as fases ou grupos. O segundo capítulo investigou se as propriedades morfológicas, mecânicas do tendão de Aquiles e o estado emocional se alteram ao longo do CM. Desfechos de comprimento do tendão, área de secção transversa, contração voluntária máxima isométrica, força, deformação, rigidez ativa do tendão, rigidez passiva do tendão, rigidez passiva da unidade musculo-tendínea, rigidez passiva do gastrocnêmio medial, e o perfil do estado de humor foram avaliados. Enquanto as propriedades mecânicas do tendão se mantiveram estáveis ao longo do CM, as flutuações hormonais afetaram os estados emocionais. As mulheres eumenorreicas apresentaram maior percepção de fadiga na fase lútea, enquanto as usuárias de CO relataram maior vigor na fase ativa do CO. Não houve diferenças significativas entre os grupos ativos e sedentários ou entre os diferentes grupos hormonais quanto às propriedades morfológicas e mecânicas do tendão de Aquiles e os estados de humor total.O capítulo III investigou as correlações entre a contração voluntária isométrica máxima, rigidez do tendão e fadiga emocional com os níveis de estradiol e progesterona em mulheres eumenorreicas e usuárias de contraceptivos hormonais. A fase escolhida nas eumenorreicas foi a folicular, enquanto nas usuárias de CO, a fase de retirada da pílula. Os resultados mostraram que, no grupo eumenorreico, não houve correlações significativas, sugerindo que a alta variabilidade hormonal ao longo do CM dificulta a identificação dessas associações. Por outro lado, no grupo de usuárias de CO, o estradiol teve uma correlação positiva significativa com a rigidez do tendão e com a fadiga emocional, enquanto a progesterona exibiu uma correlação negativa com a fadiga emocional. O capítulo IV apresenta a discussão geral da tese em relação aos três capítulos. A atividade física regular promove adaptações musculares independentemente das flutuações hormonais do CM, ressaltando sua importância para a saúde muscular. Os contraceptivos hormonais proporcionam maior estabilidade hormonal, resultando em respostas neuromusculares e emocionais mais previsíveis. A fadiga emocional foi maior na fase lútea, reforçando a necessidade de estratégias de apoio psicológico. A estimativa das fases do CM deve ser abordada com cautela nos estudos. Por fim, a educação menstrual é essencial para a autonomia corporal, pois muitas mulheres desconhecem seu ciclo, impactando suas decisões de saúde.

In recent years, there has been an exponential increase in women's participation in regular physical exercise and sports competitions. However, the menstrual cycle (MC) and the use of oral contraceptives (OC) induce hormonal fluctuations that impact neuromuscular function, tendon properties, and emotional perception that may have an impact in women’s physical activity and sports performance. Estradiol and progesterone, for example, have been associated with changes in tendon properties, muscle performance, and emotional states. Investigating the impact of MC and OC use on women's neuromuscular, tendon, and emotional aspects is crucial for developing more effective and individualized training strategies that account for hormonal variability throughout the MC. Furthermore, the differences observed between active and sedentary women, as well as between those who use or do not use OC, emphasize the need for a detailed examination of the interaction between hormonal and behavioral factors in modulating women's physical and psychological performance. One tissue with high affinity for estrogen and progesterone receptors is connective tissue. Animal model studies show an association between estrogen and the structural and mechanical properties of tendons and ligaments. The largest tendon in the human body, the Achilles tendon, plays a direct role in functional capacity, daily activities, and locomotion. Studies suggest that the structural and mechanical properties of the triceps surae may change throughout the MC and that these alterations could be related to endogenous and exogenous fluctuations in estrogen and progesterone. However, inconsistencies in results, different experimental designs, varied assessment approaches, and a lack of high-quality methodological studies limit our understanding of the effects of different MC phases on the neuromechanical properties of the triceps surae. Therefore, understanding the acute effects of these properties in eumenorrheic (natural menstruation) women and OC users is fundamental for appropriately designing interventions and exercise prescriptions tailored to women. This doctoral thesis project is divided into four independent chapters. The first chapter aimed to investigate the effects of different MC phases on the neuromechanical properties of the triceps surae muscle. Eumenorrheic women and OC users were recruited, totaling 40 women divided into four groups: PAE (physically active eumenorrheic), SE (sedentary eumenorrheic), PAOC (physically active oral contraceptive user), and SOC (sedentary oral contraceptive user). Eumenorrheic women were evaluated at three time points (follicular, ovulatory, and luteal phases), while OC users were evaluated at two time points (withdrawal phase and active pill phase). Outcomes analyzed included muscle architecture (fascicle length, pennation angle, and muscle thickness of the medial and lateral gastrocnemius and soleus muscles), maximal voluntary contraction of the plantar flexors, rate of force development, neural activation (medial and lateral gastrocnemius and soleus muscles), and neuromuscular efficiency. The main findings showed that estradiol and progesterone varied significantly across MC phases in eumenorrheic women but remained stable in OC users. Muscle thickness was greater in active women, regardless of hormonal status. The rate of force development was significantly higher in the ovulatory phase for active eumenorrheic women compared to sedentary ones. However, no significant differences were found in maximal voluntary contraction, plantar flexor muscle electrical activity, or neuromuscular efficiency between phases or groups. The second chapter investigated whether the morphological and mechanical properties of the Achilles tendon and emotional state change throughout the MC. Outcomes such as tendon length, cross-sectional area, maximal isometric voluntary contraction, force, strain, active tendon stiffness, passive tendon stiffness, passive muscle-tendon unit stiffness, passive medial gastrocnemius stiffness, and mood state profile were evaluated. The results showed that while tendon mechanical properties remained stable throughout the MC, hormonal fluctuations affected emotional states. Eumenorrheic women experienced greater fatigue perception during the luteal phase, whereas OC users reported higher vigor during the active pill phase. No significant differences were observed between active and sedentary groups or between different hormonal groups regarding the morphological and mechanical properties of the Achilles tendon and total mood states. Chapter III investigated the correlations between maximal isometric voluntary contraction, tendon stiffness, and emotional fatigue with estradiol and progesterone levels in eumenorrheic women and OC users. The follicular phase was chosen for eumenorrheic women, while the pill withdrawal phase was selected for OC users. The results showed no significant correlations in the eumenorrheic group, suggesting that high hormonal variability throughout the MC makes it difficult to identify such associations. On the other hand, in the OC user group, estradiol showed a significant positive correlation with tendon stiffness and emotional fatigue, while progesterone exhibited a negative correlation with emotional fatigue. Chapter IV presents a discussion integrating the findings of the three chapters. Regular physical activity promotes muscle adaptations regardless of MC hormonal fluctuations, emphasizing its importance for muscle health. Hormonal contraceptives provide greater hormonal stability, resulting in more predictable neuromuscular and emotional responses. Emotional fatigue was higher during the luteal phase, reinforcing the need for psychological support strategies. Estimating MC phases should be approached cautiously in research. Finally, menstrual education is essential for body autonomy, as many women are unaware of their cycle, impacting their health-related decisions.