Bases morfo-ecológicas na avaliação do reforço adaptativo e dimorfismo sexual em um anel mimético de heliconídeos neotropicais

Abstract

O mimetismo é um tipo de interação interespecífica importante para a dinâmica de muitas espécies. Este mecanismo de defesa contra predadores se caracteriza por espécies distantes evolutivamente apresentarem similaridade morfológica. Associado à coloração aposemática, o mimetismo é uma forma de mostrar para o predador que a espécie mimética é impalatável, seja através de um sinal honesto ou desonesto. No mimetismo Mulleriano, ambas espécies são impalatáveis e portanto são chamadas de espécies co-miméticas. A coloração característica de espécies miméticas também pode sofrer influência da seleção sexual; ou seja, ser avaliada indiretamente quanto a outros atributos fenotípicos através de diferença quanto ao tamanho e a forma das estruturas envolvidas no mimetismo. Neste sentido, Heliconius é um gênero modelo em biologia evolutiva, devido a grande variação intra- e interespecífica no padrão de coloração e principalmente por apresentar diversas associações miméticas, tanto em nível específico quanto subespecíficio. O anel mimético que apresenta ocorrência no Brasil se caracteriza por apresentar asas enegrecidas, com uma mancha vermelha na anterior e, uma amarela, na posterior, tendo sido moldado supostamente por pressão de predação associada a aves. Mesmo com alta similaridade entre as espécies identificarmos variações morfológicas intra- e interespecífica. Estaria a variação intraespecífica variando de acordo com a outra espécie mimética? Ou seja, seria esperado maior convergência adaptativa ao mimetismo Mulleriano em áreas de simpatria. Essa foi a questão que norteou esta dissertação, onde avaliamos a variação morfológica através de uma escala sensível a pequenas variações (morfometria geométrica), pois tratam-se de espécies bastante similares. Com base em espécimes provenientes de museus, com ampla distribuição geográfica, determinamos a variação no tamanho e na forma da asa e da mancha vermelha, de espécies pertencentes ao anel mimético formado por: H. erato phyllis (com ampla distribuição na região central, leste e sul do Brasil), H. besckei (ocorrência em áreas de altitude no sudeste do Brasil), H. melpomene burchelli (ocorrência na região central e norte do Brasil) e H. m. nanna (distribuída ao longo do litoral nordeste do Brasil). Em paralelo, com vista à associação da forma à variação genotípica, foram obtidas e comparadas sequências de DNA em relação aos marcadores COI (mitocondrial) e Optix (nuclear, associado supostamente à codificação da mancha vermelha). Os resultados mostraram que não há reforço adaptativo ao mimetismo Mulleriano, visto que as espécies e subespécies diferem significativamente entre si em áreas de simpatria. A variação na forma não esteve relacionada à variabilidade genética, a qual ocorreu de forma dissociada da distância geográfica. Assim, inferimos que outros mecanismos, além da seleção natural, estão envolvidos na evolução correspondente. Os resultados demonstraram que há dimorfismo sexual no tamanho e na forma da mancha vermelha, o que pode ser importante não somente para diferenciação entre as espécies/subespécies, mas também no contexto da seleção de parceiros. Assim, inferimos que a seleção sexual poderá estar envolvida na seleção dessas variações fenotípicas, o que resta ser elucidado. Neste sentido, os resultados desta dissertação questionam, de forma inédita, a seleção natural associada à predação como o único mecanismo envolvido na evolução de anéis miméticos de heliconíneos neotropicais.

Mimicry is an important type of interspecific interaction to the dynamics of many species. This defense mechanism against predators is characterized when evolutionarily distant species present morphological similarity. Associated with aposematic coloration, mimicry is a way to show the predator that mimetic species are unpalatable, through either honest or dishonest signals. In Müllerian mimicry, both species are unpalatable and therefore are called co-mimetic species. The characteristic color of mimetic species may also be influenced by sexual selection; that is, to be evaluated indirectly regarding other phenotypic attributes through difference as to the size and shape of the structures involved in mimicry. In this sense, the genus Heliconius is model in evolutionary biology, due to the large intraand interspecific variation in color pattern and especially for presenting various mimetic associations, at both specific and subespecífic levels. The main mimetic ring that occurs in Brazil is characterized by having blackened wings, with a red spot on the front and a yellow on the back, allegedly having been shaped by predation pressure associated with birds. Even with high similarity between species, they can still be identified intra- and interspecific by morphological variation. Intraspecific variation would be varying according to other mimetic species? In the other words, one would expect greater adaptive convergence in Müllerian mimicry within areas of sympatry. That was the question that guided this dissertation, which evaluated the morphological variation through methodological tools sensitive to small variations (geometric morphometric), because these are very similar species. Based on specimens from museums with broad geographic distribution, we determined the variation in the size and shape of the wing and red spot for the species belonging to the mimetic ring formed by: H. erato phyllis (with wide distribution in Central, Eastern and Southern Brazil), H. besckei (occurrence in areas of elevation in Southeastern Brazil), H. melpomene burchelli (occurring in Central and Northern Brazil) and H. m. nanna (distributed along the Northeast coast of Brazil). In parallel, in order to test for the existance of association to genotypic variation, DNA sequences were obtained and compared with respect to the COI (mitochondrial) and Optix (nuclear, presumably associated with the encoding of the red spot) markers. The results showed no adaptive enhancement to Mullerian mimicry, given that species and subspecies differ significantly in areas of simpatry. The variation in shape was not related to genetic variability, which occurred dissociated from geographical distance. Thus, we infer that other mechanisms, in addition to natural selection, are involved in the corresponding evolution. The results showed that there is sexual dimorphism in the size and shape of the red band, which can be important not only for the differentiation between species/subspecies but also in the context of the selection of partners. Thus, we infer that sexual selection may be involved in the selection of these phenotypic variations, which remains to be elucidated. In this sense, the results of this dissertation question, in an unprecedented way, natural selection associated with predation as the only mechanism involved in the evolution of mimetic neotropical heliconine rings.