Ecologia comportamental de Heliconius erato phyllis (Lepidoptera : Nymphalidae) frente à variação espaço-temporal dos recursos florais

Abstract

Os adultos de Heliconius erato phyllis (Lepidoptera; Nymphalidae) utilizam como fonte alimentar flores de várias angiospermas, as quais apresentam diversas cores e formas. Neste estudo, avaliou-se em campo, a fenologia de Lantana camara Linnaeus, Stachytarpheta cayennensis (Rich.) Vahl, Glandularia tenuisecta (Briq.) W. Small (Verbenaceae), Dicliptera tweediana Nees (Acantaceae) e Melothria cucumis Vell (Cucurbitaceae), bem como a distribuição e a utilização destes recursos florais por H. erato phyllis. A distribuição dos recursos foi avaliada pela contagem mensal do número de flores das espécies citadas e a utilização destas através da quantificação de grãos de pólen aderidos à probóscide da borboleta. Em L. camara e S. cayennensis, foi determinada a disponibilidade de pólen e néctar ao longo do dia, a concentração de sacarose do néctar, bem como a resposta deste ninfalídeo quanto à utilização dos recursos florais através de observações focais dos adultos. Em insetário, avaliou-se a preferência deste lepidóptero por diferentes concentrações de sacarose associada a cor dos alimentadores. Para os testes, foram oferecidos alimentadores contendo sacarose nas concentrações de 0, 5, 10, 20 e 40%. A capacidade de associar a cor com a concentração de sacarose do néctar foi avaliada através de testes de escolha, sendo utilizados alimentadores com cores dentro do espectro preferido e não preferido nas concentrações de 0, 10, 20, 40 e 80% de sacarose. Os testes foram realizados em cinco combinações diferentes de cores e concentrações. Investigou-se também a habilidade deste ninfalídeo em discriminar as cores das plantas (folhas) para oviposição. Para os testes, foram oferecidos ramos artificiais de cor verde e roxa, semelhantes aos de Passiflora suberosa Linnaeus. A preferência inata por cores florais foi avaliada oferecendo-se às borboletas recém-emergidas, alimentadores das cores roxo, lilás, verde, amarelo, alaranjado, vermelho, preto e branco. A aprendizagem associativa entre cor e presença de alimento (néctar) foi avaliada em indivíduos capturados e testados durante 6 dias. Nos primeiros três dias, as borboletas recebiam sacarose 1M nos alimentadores vermelhos e após este período (4o dia), para cada ensaio, o alimento foi transferido para alimentadores das cores preto, roxo, lilás, verde, amarelo, alaranjado e branco. L. camara floresceu o ano todo, acentuando-se o número de inflorescências no inverno. As demais espécies (S. cayennensis, G. tenuisecta, M. cucumis e D. tweediana) concentraram a floração na primavera e verão. No inverno, M. cucumis apresentou distribuição aleatória. Para as demais espécies, o padrão de distribuição mostrou-se agregado. Pela análise de regressão múltipla, L. camara explicou a distribuição de H. erato phyllis, exceto no inverno. Em média, o número de grãos de pólen de Lantana camara aderidos à probóscide por borboleta foi significativamente maior em relação às demais angiospermas estudadas. As flores de L. camara disponibilizaram néctar e pólen em maior quantidade e por mais tempo em relação à S. cayennensis. O néctar de S. cayennensis apresentou maior concentração de sacarose em relação às flores de L. camara. H. erato phyllis utilizou com maior freqüência e por um período maior do dia as flores de L. camara. As borboletas preferiram soluções de sacarose entre 10 e 20% e associaram a cor com a concentração preferida, sendo ambos correspondentes ao verificado para L. camara. Para oviposição, H. erato phyllis preferiu os ramos verdes, depositando maior número de ovos e, para alimentação, apresentou preferência inata por um conjunto de cores (vermelho, amarelo e alaranjado). Este heliconíneo foi condicionado a utilizar o alimentador que continha sacarose. Além disso, demonstrou habilidade em mudar o comportamento (condicionamento) utilizando alimentadores de outras cores. Assim, L. camara é um recurso importante para os adultos de H. erato phyllis, tanto numa escala espacial quanto temporal, pois disponibiliza recursos durante um período maior de tempo, em maior quantidade e qualidade adequada. Aliado a isso, destaca-se a preferência inata pelo conjunto de cores, as quais coincidem com o padrão de coloração das inflorescências desta verbenácea e a capacidade de relacionar o padrão de cor preferido com a concentração de sacarose do néctar. Ainda, esta borboleta distingue cores em estratégias comportamentais distintas: oviposição e alimentação. Estes aspectos, em conjunto, ao longo da história evolutiva, provavelmente contribuíram para o uso eficiente das flores de L. camara por H. erato phyllis, bem como uma elevada plasticidade correspondente, possibilitando o uso de diversas outras, quando na ausência desta flor.

Adults of Heliconius erato phyllis (Lepidoptera; Nymphalidae) use flowers of several angiosperms with different colors and shapes as food source. In the present study, it was determined the phenology of Lantana camara Linnaeus, Stachytarpheta cayennensis (Rich.) Vahl, Glandularia tenuisecta (Briq.) W. Small (Verbenaceae), Dicliptera tweediana Nees (Acantaceae), and Melothria cucumis Vell (Cucurbitaceae), as well as the distribution and the utilization of these floral resources by H. erato phyllis. The distribution of resources was evaluated by monthly estimating the number of flowers on these species and their utilization by H. erato phyllis adults, based upon the quantification of pollen grains present on their proboscides. The availability of pollen and nectar throughout the day, and the butterfly response to the utilization of floral resources was evaluated for L. camara and S. cayennensis, through direct observations of feeding adults. Under insectary conditions, preference for different concentrations of sucrose was also investigated. For these experiments, feeders containing sucrose at concentrations of 0, 5, 10, 20 e 40 % were offered to the insects. The ability to associate color and concentration of sucrose in the nectar was evaluated by choice experiments, utilizing feeders with colors previously known as preferred and non-preferred by the insect. Concentrations of sucrose utilized in this experiment were: 0, 10, 20, 40, and 80%. The tests were performed with five different combinations of colors and concentrations. The ability of this nymphalid to discern plant colors for oviposition was also investigated in the insectary. In the tests, artificial purple and green shoots, similar to natural branches of Passiflora suberosa Linnaeus, were offered for oviposition. Innate preference for flower colors was evaluated by offering to young butterflies feeders in the colors purple, lilac, green, yellow, orange, red, black, and white. The association between color and presence of food (nectar) was evaluated for individuals captured and tested in a period of six days. In the first three days, butterflies received sucrose at a concentration of 1M in the red feeders. After this period, in each experiment, food was transferred to the other colored feeders. L. camara flowered the whole year, and presented a high number of inflorescences during the winter. The other species (S. cayennensis, G. tenuisecta, M. cucumis, and D. tweediana) had flowers only during spring and summer. During the winter, M. cucumis presented a random distribution, while the other species were aggregated. Multiple regression analyses indicated that L. camara explains the distribution of H. erato phyllis except during the winter. The mean number of pollen grains of L. camara attached to the proboscides of the butterflies was significantly higher than the other angiosperms investigated in the present study.Flowers of L. camara had a higher amount of pollen and nectar available for the butterflies in comparison with S. cayennensis. S. cayennensis floral nectar presented a higher concentration of sucrose when compared to flowers of L. camara. H. erato phyllis utilized flowers of L. camara more frequently and for a longer period during the day. Butterflies preferred sucrose solutions at concentrations between 10 and 20% and associated color with the preferred concentration. H. erato phyllis preferentially laid a higher number of eggs on green shoots. It also demonstrated an innate feeding preference for a group of colors (red, yellow, and orange). This heliconian butterfly becomes conditioned to use the feeder with sucrose. Moreover, it also demonstrated the ability to condition this behavior by utilizing feeders of different colors. Therefore, L. camara is an important resource for the adults of H. erato phyllis, in spatial and temporal scales, since it is available for a long period of time, in a high amount and is of better quality in comparison with other plants. In addition, the butterflies have an innate preference for a group of colors that are in accordance with the pattern of colors presented by the flowers of L. camara, and are capable of relating the preferred pattern with the concentration of nectar and sucrose present in the flowers. Also, this butterfly is able to discern colors for diferent behavioral strategies: oviposition and feeding. These aspects probably contributed for an efficient exploitation of the flowers of L. camara by H. erato phyllis throughout their evolutionary history, and for the high plasticity in use of a variety of other flowers when in the absence of L. camara.