Filogeografia comparada e história evolutiva da Planície Costeira Sul e Sudeste do Brasil

Abstract

O ambiente costeiro e marinho se caracteriza pela falta de barreiras físicas aparentes, além de ser rico em espécies que possuem fase de desenvolvimento larval livre natante. Devido a esta fase de desenvolvimento larval, as espécies marinhas geralmente apresentam alta capacidade dispersiva, proporcionando alto fluxo gênico e conseqüentemente baixa estruturação populacional. Por outro lado, algumas espécies têm apresentado padrões filogeográficos que não são compatíveis com este cenário clássico. Assim, fatores como tempo de duração da fase larval, predação da larva e o hidrodinamismo podem interferir de maneira significativa na dispersão das espécies. Além disso, fatores ambientais históricos, tais como as grandes mudanças climáticas do Pleistoceno também influenciaram os padrões de diversidade genética das espécies. Neste sentido, estudos comparativos são importantes ferramentas para o entendimento dos diferentes processos que deram origem à atual diversidade. Porém, poucos estudos filogeográficos comparativos foram realizados em espécies marinhas costeiras, em especial nenhum para a costa atlântica da América do Sul. Neste estudo comparamos os padrões de diversidade genética de quatro espécies abundantes de invertebrados que ocorrem ao longo da costa sul-sudeste do Brasil, Uruguai e Argentina, com o objetivo de entender a história evolutiva destas espécies e o que elas podem contar sobre esta região geográfica. Sequenciamos parte do gene mitocondrial Citocromo Oxidase I do moçambique Donax hanleyanus (n= 247), do marisco branco Mesodesma mactroides (n= 59), da tatuíra Emerita brasiliensis (n= 191) e do caranguejo maria-farinha Ocypode quadrata (n= 135). Análises filogeográficas e populacionais foram utilizadas a fim de elucidar e comparar os padrões evolutivos para estas espécies de invertebrados costeiros. Nossos dados revelaram um padrão de variabilidade genética muito baixa para todas as espécies, apesar de apresentarem ampla distribuição geográfica e populações censitárias gigantescas, demonstrando a grande influência das flutuações populacionais históricas na formação da variabilidade genética atual. Apenas E. brasiliensis apresentou uma maior variabilidade ao norte da sua distribuição o que é compatível com expansão populacional recente a partir de algum refúgio de baixa latitude, neste caso, ao norte. Além disto, foi a única espécie a apresentar indicação de isolamento por distância. As histórias demográficas destas espécies, apesar de apresentarem algumas diferenças, parecem estar intimamente ligadas às flutuações de temperatura durante o último grande ciclo glacial, pois três delas apresentaram ancestral comum mais recente (time to most recent commom ancestor – TMRCA) dentro dos 100 mil últimos anos, com exceção de O. quadrata, que apresentou TMRCA há cerca de 500 mil anos. Para todas as espécies constatamos a ocorrência de um longo período de estabilidade demográfica (população reduzida) com expansão populacional mais recente, com exceção de M. mactroides, que apresentou TMRCA e expansão populacional praticamente simultâneos. Emerita brasiliensis foi a espécie com a história demográfica mais recente, apresentando expansão populacional após o último máximo glacial (21 mil anos atrás), e coalescência há cerca de 60 mil anos. As demais espécies apresentaram expansão populacional entre 70 e 100 mil anos, entretanto não podemos descartar a hipótese de expansão simultânea para estas três espécies, já que os intervalos de confiança destas análises se sobrepõem, o que sugere a forte influência de um fator ambiental comum. Ocypode quadrata, além de ter apresentado a história demográfica mais antiga, apresentou a maior diversidade genética, sendo também a espécie com a maior distribuição geográfica, sendo pancontinental, o que sugere ser a espécie mais resistente às mudanças ambientais. As espécies D. hanleyanus e O. quadrata, apresentaram baixa estruturação filogeográfica, o que sugere não haver barreiras biogeográficas efetivas para elas, e corrobora a hipótese de que larvas livres natantes são fator importante para o fluxo gênico elevado. Por outro lado sugerem uma estruturação populacional para M. mactroides (com uma possível barreira biogeográfica no sul de SP) e E. brasiliensis (barreira em Copacabana, RJ). De maneira geral estes dados reforçam a idéia de que só a capacidade dispersiva larval não é suficiente para predizer fluxo gênico e estruturação populacional em populações marinhas costeiras, mas sim uma combinação de fatores ecológicos intrínsecos de cada espécie, assim como os fatores geológicos históricos, como os ocorridos no Pleistoceno.

Coastal and marine environments are usually characterized by lack of evident physical barriers and having many species that show a free-swimming larval stage. Due to this larval stage, marine species commonly show high dispersion rates resulting in high gene flow and low geographical structure. Some species however present phylogeographical patterns that differ from this standard scenario. Factors such as duration of the larval phase, its predation level, and the hydrodinamism of the dispersion can significantly impact species dispersion. Moreover, historical environmental factors, such as the great climatic changes in the Pleistocene are also important elements to shape pattern of genetic diversity of the species. In this sense, comparative analyses are important tools for understanding the different processes that gave rise to the current diversity. Unfortunately, few comparative phylogeographical studies were carried out in sea coastal species, in special none for the Atlantic coast of the South America. In this study we compare the patterns of genetic diversity of four abundant invertebrate species that occur along the beaches of the Brazilian south and southeastern coast, Uruguay and Argentina, to better understand their evolutionary histories as well as what they could tell about the history of this geographical region. For this aim we partially sequenced the mitochondrial Cytochrome Oxidase I gene of the moçambique Donax hanleyanus (n=247), yellow clam Mesodesma mactroides (n=59), mole crab Emerita brasiliensis (n=191) and of the ghost crab Ocypode quadrata (n = 135) and analyzed them using several phylogeographical and populational genetic methods. Our results revealed a pattern of very low genetic diversity for all four species, in spite of their large geographical distribution and the huge population size, evidencing the great influence of the population historical fluctuations in the current genetic variability. Only E. brasiliensis showed a relatively higher variability to the north of its distribution what is compatible with a recent populational expansion from a refugium in low latitudes. Besides it was the only species that presented evidence for isolation by distance. The demographic histories of these species, in spite of presenting some differences, seems to be closely connected with the climatic fluctuations during the last glacial cycle, since three of them presented TMRCAs in the last 100 kyr ago, with the exception of O. quadrata, which presented TMRCA about 500 kyr ago. All species presented a long period of demographic stability with relatively reduced population followed by a more recent population expansion. The exception to this picture is M. mactroides, which presented TMRCA and population expansion nearly simultaneous. Emerita brasiliensis depicted the most recent demographic history, presenting a strong population expansion after the last glacial maximum (21 kyr ago), with TMRCA around 60 kyr ago. The other species presented population expansions between around 70 and 100 kyr ago, however we can not to reject the hypothesis of a simultaneous expansion for these three species, since to the confidence intervals of these analyses overlapped, which would indicate a strong influence of a common environmental feature. Ocypode quadrata presented the most ancient demographic history, the highest genetic diversity, and the largest geographical distribution (it is a pancontinental species). This may indicate that it could the most tolerant to the environmental changes. D. hanleyanus and O. quadrata presented low phylogeographical structure, which can mean the existence of no effective biogeographical barriers to these species, corroborating the hypothesis that a free-swimming larval stage is an important factor for an elevated gene flow. On the other hand, our results suggest a reasonable population structure for M. mactroides (with a possible biogeographical barrier in the south of São Paulo) and E. brasiliensis (barrier around Copacabana, Rio de Janeiro), In conclusion, our results support the proposal that the existence of a freeswimming larval stage is not sufficient to predict high gene flow and population structure in sea coastal species, being this pattern likely a combination of intrinsic ecological factors of each species, as well as biogeographical historical factors.