Associação parasito-hospedeiro : abordagens filogenéticas, biogeográficas e coevolutivas em grupos de água doce no sudeste da América do Sul

Abstract

A presente tese utilizou abordagens multidisciplinares com o objetivo de reconstruir hipóteses filogenéticas para Oligosarcus e seus parasitos de brânquia, Characithecium, e estimar a provável história coevolutiva entre esses organismos. Para tal, primeiramente, o Capítulo I focou nas relações filogenéticas entre espécies de Oligosarcus, realizando uma estimativa de tempo de divergência para o gênero, bem como uma reconstrução ancestral de área. Oligosarcus é um grupo de peixes da família Characidae composto por 22 espécies, as quais possuem, principalmente, distribuíção alopátricas na região sudeste da América do Sul, e possuem ocorrência simpátrica para poucas espécies. Este gênero de peixe foi recuperado como monofilético, com alto suporte, e relacionado a linhagens atualmente atribuídas ao gênero Astyanax. Dentro de Oligosarcus, dois grupos com riqueza de espécies aproximadamente iguais são restritos principalmente às drenagens continentais e costeiras do sudeste da América do Sul. A radiação do gênero foi estimada para o Plioceno, com a maioria dos eventos de especiação ocorrendo durante o Pleistoceno. Estimativas da área ancestral utilizando métodos analíticos e modelos de evolução da paisagem (por exemplo, DIVALIKE e DEC) indicam a importância de barreiras fluviais (ex, as cataratas do Iguaçu) na bacia hidrográfica do rio da Prata e os efeitos das mudanças no nível do mar durante o Pleistoceno como moduladores de distribuições das espécies de Oligosarcus. Posteriormente, foi realizado no Capítulo II uma extensa investigação sobre a diversidade parasitária em brânquias de 17 espécies de Oligosarcus, bem como de 15 espécies de Astyanax, as quais são filogeneticamente próximas à Oligosarcus e com ocorrência simpátrica em muitos casos. Foram identificadas 7 espécies de Characithecium, sendo estas específicas de brânquias de Oligosarcus e Astyanax, e sendo recuperadas como monofiléticas a partir de dados moleculares. Além disso, foram investigadas se algumas características ecológicas estariam associadas a diferentes taxas de prevalências observadas para cada espécie de parasito em seus respectivos hospedeiros, e como diferentes caracteres morfológicos teriam evoluído dentro do gênero Characithecium. Após possuir esse conhecimento sobre as relações filogenéticas dos peixes (hospedeiros) e dos parasitos, e de identificar as associações entre esses indivíduos, essa tese finaliza com um estudo detalhado sobre a estrutura das interações entre parasitos e hospedeiros e a história coevolutiva dessas associações, bem como realiza uma estimativa de área ancestral para ambos os táxons. A partir de um estudo multidisciplinar, recuperamos a importância da oportunidade de contato entre os hospedeiros como mecanismo modulador da interação parasito-hospedeiro e o quanto isso demonstrou afetar a estruturação dessas redes. Em links com mais oportunidades de dispersão (= em bacias costeiras), a estrutura da rede era menos especializada do que nos links com poucas oportunidades de dispersão (= em bacias continentais). Além disso, devido a essa oportunidade, análises de ajuste global recuperaram várias expansões no número de hospedeiros utilizados como principais eventos coevolutivos que explicam a associação do Characithecium com seus X 10 hospedeiros. Por fim, análises de reconstrução ancestral de área recuperaram dois cenários evolutivos para os parasitos. Em um deles utilizamos a informação de área ancestral dos hospedeiros (Oligosarcus e Astyanax) para restringir a área ancestral dos parasitos. Esse cenário recuperou a região costeira sul como área ancestral para Characithecium, e diversas dispersões posteriores a partir de 10 Ma. Por outro lado, um outro cenário, o qual foi realizado sem informações a priori sobre a distribuição dos hospedeiros, recuperou uma ampla área ancestral para Characithecium, indicando que esses parasitos provavelmente eram associados a outras espécies de peixes no início de sua radiação, as quais possuíam ampla dispersão. Nesse cenário, a associação com Oligosarcus e Astyanax teria ocorrido posteriormente a partir de novas colonizações e consequente extinção nos hospedeiros ancestrais.

This thesis used multidisciplinary approaches in order to reconstruct phylogenetic hypotheses for Oligosarcus and Astyanax, and their gill parasites, Characithecium, and to estimate the probable coevolutionary history between these organisms. First, Chapter I focused on the phylogenetic relationships between species of Oligosarcus, making an estimate of the divergence time for the genus, as well as an ancestral area reconstruction. Oligosarcus is a group of Characidae composed of 22 species, which have mainly allopatric distribution in the southeastern region of South America and have a sympatric occurrence for a few species. This fish genus was recovered as monophyletic, with high node support, and related to lineage currently attributed to the Astyanax genus. Within Oligosarcus, two groups with approximately equal species richness were resolved as monophyletic, restricted mainly to continental and coastal drainages in southeastern South America. The radiation of the genus was estimated for the Pliocene, with most speciation events occurring during the Pleistocene. Estimates of the ancestral area using analytical methods (e.g., DIVALIKE and DEC) indicate the importance of river barriers (e.g., Iguaçu waterfalls) in the La Prata basin and the effects of sea-level changes during the Pleistocene for the distributions of the Oligosarcus lineage. Subsequently, an extensive investigation was carried out in Chapter II on the parasitic diversity in gills of 17 species of Oligosarcus, as well as 15 species of Astyanax, which are phylogenetically close to Oligosarcus and with sympatric occurrence to some species of that genus. Seven species of Characithecium were identified, these being specific to gills of Oligosarcus and Astyanax, and being recovered as monophyletic from molecular data. In addition, it was investigated whether some ecological characteristics would be associated with different prevalence rates observed for each parasite species in their respective hosts, and how different morphological characters would have evolved within Characithecium. After having knowledge about the phylogenetic relationships of fish (hosts) and parasites, and identifying the associations between these individuals, this thesis presents a detailed study on the structure of interactions between parasites and hosts and the coevolutionary history of these associations, as well how to estimate ancestral area for both taxa. From a multidisciplinary study, we recovered the importance of the opportunity for contact between hosts as a modulator mechanism of the host-parasite interaction and how much this has been shown to affect the structuring of these networks. In links with more opportunities for dispersion (= coastal links), the network structure was less specialized than in links with few opportunities for dispersion (= continental links). In addition, due to this opportunity, global-fit analyses recovered several host-range expansions as main coevolutionary events that explain the association of Characithecium with its hosts. Finally, analyzes of ancestral area reconstruction recovered two evolutionary scenarios for the parasites. In one of them, we used the ancestral area information of the hosts (Oligosarcus and Astyanax) to restrict the ancestral area of the parasites. This scenario recovered the XII 12 southern coastal region as an ancestral area for Characithecium, and several dispersals after 10 Ma. On the other hand, another scenario, which was carried out without prior information on the distribution of the hosts, recovered a wide ancestral area for Characithecium, indicating that these parasites were probably associated with other fish species at the beginning of their radiation, which had wide dispersion. In this scenario, the association with Oligosarcus and Astyanax would have occurred later on from new colonizations and consequent extinction in the ancestral hosts.