O órgão produtor de som dos golfinhos (Odontoceti: Delphinida) : funcionalidade, ontogenia e evolução

Abstract

As estruturas envolvidas na produção do som para comunicação e ecolocalização em três grupos de odontocetos (i.e. Pontoporiidae, Phocoenidae and Delphinidae) foram investigados à luz da anatomia funcional, ontogenia e evolução. Odontocetos evoluíram um complexo sistema de ecolocalização para navegação e forrageio, o qual os permitiu ocupar ambientes pelágicos profundos, costeiros e em bacias hidrográficas. Sons produzidos para a ecolocalização (i.e. clicks) e socialização (e.g. burst clicks e assobios) são produzidos e modulados no complexo (nasal) epicranial dos golfinhos pelo lado direito e esquerdo, respectivamente. Embora a evolução dos odontocetos é inextricalvelmente relacionada com a habilidade de ecolocalizar, poucos estudos utilizam a anatomia do complexo epicranial - e seu desenvolvimento - à luz da anatomia comparada, filogenia e evolução. O principal objetivo desse estudo foi investigar a evolução das principais estruturas envolvidas na produção e modularidade do som em odontocetos, especialmente em grupos com produção de som com altas frequências e extremamente direcionais. A tese é dividida em quatro capítulos incluindo: uma introdução ao tópico (CAPÍTULO I - O SONAR BIOLÓGICO DOS ODONTOCETOS); a descrição das estruturas produtoras do som no humpback dolphin ("golfinho-corcunda") (Sousa plumbea) incluindo uma discussão geral sobre a anatomia funcional dessas estruturas em golfinhos (CAPÍTULO II - ANATOMIA FUNCIONAL); uma pesquisa original em que a anatomia comparada dos tecidos moles do nariz em estágios fetais, perinatais, neonatos e adultos dos três grupos de odontocetos citados foi investigada a fim de identificar transformações morfológicas ao longo da ontogenia, as quais foram úteis para identificar os processos heterocrônicos envolvidos na adaptação para a produção do som (CAPÍTULO III - ONTOGENIA E EVOLUÇÃO) a partir de uma análise cladística; um capítulo contendo os principais resultados e conclusões redigido em formato acessível com o intuito de divulgação científica (CAPÍTULO IV - A ORQUESTRA AMEAÇADA DOS ODONTOCETOS); e um capítulo conclusivo (CAPÍTULO V). O "golfinho-corcunda" representa um ótimo modelo comparativo ao golfinho-nariz-de-garrafa ou boto (Tursiops sp.) para subsidiar discernimentos sobre a anatomia funcional da produção do som em golfinhos, uma vez que são golfinhos costeiros, exibem tamanho corporal parecidos e apresentam similaridades no comportamento acústico. A análise de reconstrução ancestral de caracteres representou um método cladístico útil para presumir a morfologia dos tecidos moles do nariz de odontocetos extintos, e mapear as principais mudanças relacionadas com a evolução da produção e modulação do som nesses mamíferos altamente sociais e ecolocalizadores. A morfologia do trato nasal em odontocetos evoluiu a partir de processos heterocrônicos envolvidos na formação das estruturas que modulam o som. Demonstramos que, mapeando a evolução de distintas estruturas envolvidas na produção e modulação do som, formas ancestrais de todos os golfinhos conhecidos podem ter exibido morfologia única de tecidos moles adaptada para a produção de sons direcionais e de alta frequência. Em geral, a evolução das estruturas envolvidas na produção do som em odontocetos representa um exemplo didático dos recentes avanços em biologia evolutiva à luz da síntese evolutiva estendida. A evolução de sistema de sonares altamente sofisticados em pequenos golfinhos recentes pode estar relacionado com a vulnerabilidade desses grupos frente à perturbações no ambiente como petrechos de pesca ou de contenção de fauna.

The sound generating structures involved in both communication and echolocation systems of three odontocete groups (i.e. Pontoporiidae, Phocoenidae and Delphinidae) were investigated in the light of the functinal anatomy, ontogeny and evolution. Odontocetes evolved a complex echolocation-based system for navigation and hunting which allowed them to explore deep, pelagic, shallow and freshwater environments. Echolocation (i.e. clicks) and social (e.g. burst-clicks and whistles) sounds are both produced and modulated in the epicranial (nasal) complex of dolphins, respectively at the right and left sides of the nasal passage. Although toothed whale evolution is inextricably related to the ability to echolocate and communicate, few studies have addressed the epicranial complex anatomy - and its development - in the light of comparative anatomy, phylogenetics and evolution. The aim of this thesis was to investigate the evolution of the sound production and modulation in toothed whales, specially those particular narrow-band high frequency species. The thesis is divided in four chapters including: an introduction for the topic (CHAPTER I - THE BIOSONAR OF ODONTOCETES, in Portuguese); a the description of the sound generating structures in the humpback dolphin (Sounsa plumbea) and with a general discussion on the functional anatomy of the sound generating structures in dolphins (CHAPTER II - FUNCTIONAL ANATOMY); an original research in which the comparative anatomy of the soft nasal tissues in fetuses, perinatals, neonates and adults of three related odontocete groups were investigated to identify morphological-based ontogenetic transformations. The methods used were useful to detect the heterochronic processes involved in major adaptations for sound production and modulation in dolphins (CHAPTER III - ONTOGENY AND EVOLUTION) in a cladistic point of view; a chapter containing the main results and conclusions in a non-technical style (in Portuguese) for science popularization purposes (CHAPTER IV - THE THREATEN DOLPHIN ORCHESTRY); and a conclusive chapter (CHAPTER V). The Indian Ocean humpback dolphin (Sousa plumbea) may represent a useful comparative model to the bottlenose dolphin (Tursiops sp.) to provide insights into the functional anatomy of the sound production in dolphins, since these coastal dolphins exhibit similar body size and share similarities on acoustic behavior. The ancestral character reconstruction analysis represented a cladistic method to presume the soft nasal morphology of extinct odontocetes and to map major changes linked with the evolution of the sound production and modulation in these complex echolocating and social mammals. The morphology of the nasal tract in odontocetes evolved under several heterochronic process linked to the development of main structures involved in the sound beam modulation. We demonstrated that, mapping the evolution of distinct structures involved in sound production, the ancestral forms of all known dolphins might have exhibited unique soft nasal tissue morphology adapted for narrow-band high frequency sounds. In general, the evolution of the sound generating structures in toothed whales represent a didactic example for the recent advances in the evolutionary biology. The evolution of specialized sonar systems in odontocetes might address the higher vulnerability of some of these groups in the face of human disturbances such as fishing activities and bather protections.