Sistemática filogenética e taxonomia de Xenodon dorbignyi (BIBRON) e espécies relacionadas de serpentes Xenodon Boie (Squamata: Dipsadidae)

Abstract

Entre as serpentes do gênero neotropical Xenodon, um grupo que inclui seis espécies atualmente válidas (X. dorbignyi, X. histricus, X. nattereri, X. matogrossensis, X. pulcher e X. semicinctus) se diferencia pela escama rostral elevada, em forma de “pá”, quilhada e projetada posteriormente, separando as internasais. Este grupo de serpentes comumente chamadas “narigudas”, de morfologia especializada, compunha até recentemente o gênero Lystrophis, sinonimizado com Xenodon com base em evidências moleculares. A maioria destas espécies esteve envolvida em alguma confusão taxonômica devido a descrições insuficientes e ausência de revisões abrangentes da variação morfológica. Xenodon matogrossensis, X. pulcher e X. semicinctus apresentam padrão de coloração aposemático, mimético com algumas espécies de cobras-corais do gênero Micrurus e estiveram por muito tempo agrupadas sob X. semicinctus. Por sua vez, X. histricus, X. nattereri e X. dorbignyi apresentam um padrão de coloração de fundo predominantemente pardo com bandas simples ou ocelos. Estas três espécies foram o foco deste estudo. O complexo histricus-nattereri inclui um grupo de serpentes pequenas e raras amplamente distribuídas em formações abertas desde o centro da Argentina até o norte do Brasil, em áreas de transição Cerrado-Caatinga. Xenodon dorbignyi, por sua vez, é uma das espécies mais comuns dos Pampas e Chaco. O polimorfismo da espécie levou a descrição de subespécies, insuficientemente caracterizadas, o que levou ao desuso desta categoria taxonômica apesar do reconhecimento por alguns autores de padrões regionais. A variação em alguns caracteres considerados diagnósticos tem por vezes ocasionado identificações errôneas e levantado considerações sobre os limites específico entre estes táxons. A sistemática e taxonomia dessas espécies foi analisada com base em uma revisão geograficamente abrangente da variação em caracteres morfológicos externos combinada com análises filogenéticas moleculares (DNA mitocondrial e nuclear). A variação genética em populações destas espécies é analisada pela primeira vez. Em relação ao complexo histricus-nattereri, os dados moleculares demonstraram que a diversidade de X. nattereri do sudeste do Cerrado engloba a variação morfológica de X. histricus e revelam a presença de uma linhagem independente no extremo norte da distribuição do complexo, proximamente relacionada a X. dorbignyi. Apesar de não ter localidade tipo precisa, se demonstra que X. nattereri foi descrita com base em um exemplar com número de faixas dorsais intermediário (o principal caráter diagnostico para diferenciar as duas espécies), uma condição encontrada apenas em exemplares da região sudeste e oeste do cerrado. Esta região coincide com a procedência da maior parte do material coletado por Johann Natterer (coletor do holótipo). Assim, se propõem manter X. nattereri na sinonímia de X. histricus. As populações do norte do Cerrado e áreas de transição Cerrado-Caatinga são descritas como uma nova espécie caracterizada por um número extremamente baixo de faixas dorsais. A estruturação genética encontrada para as populações de X. dorbignyi mostra que a espécie comporta duas linhagens distintas, uma de distribuição restrita no extremo nordeste da distribuição da espécie, na planície costeira de Santa Catarina e Rio Grande do Sul (clado nordeste), e a outra a oeste e sul da primeira, englobando a maior parte da distribuição (clado sudoeste). Os dados morfológicos, no entanto, falharam em diagnosticar qualquer das subespécies propostas. As duas linhagens genéticas parapátricas estão em grande parte isoladas pela Laguna dos Patos, com uma zona de contato entre as duas linhagens ao sul desta. Embora a linhagem nordeste corresponda em grande parte morfológica e geograficamente ao descrito para a forma orientalis, análise dos exemplares procedentes da zona de contato entre as duas linhagens revela que todos possuem o fenótipo característico das populações da planície costeira (críptico em relação aos solos arenosos da região), independente da linhagem genética, demonstrando que a variação morfológica utilizada para caracterizar as subespécies não está relacionada com linhagens evolutivas independentes. Mais provavelmente estas formas correspondem a morfotipos ecológicos associados a fatores ambientais. Não se reconhece portanto a utilização da categoria taxonômica subespecífica para as populações de Xenodon dorbignyi.

Among the Neotropical snake genus Xenodon, a group including six currently valid species (X. dorbignyi, X. histricus, X. nattereri, X. matogrossensis, X. pulcher and X. semicinctus) is distinguished by the elevated, shovel-like, keeled rostral scale, prolonged posteriorly, separating the internasals. This group of morphologically specialized species, commonly known as the South American hog-nosed snakes, was included until recently in the genus Lystrophis, synonymized with Xenodon based on molecular evidences. Most of these species were involved in some taxonomic confusion due to insufficient descriptions and lack of broad taxonomic revisions. Xenodon matogrossensis, X. pulcher and X. semicinctus present aposematic color patterns, mimetic with some coral snakes of the genus Micrurus, and had long been grouped under X. semicinctus. On the other hand, X. histricus, X. nattereri and X. dorbignyi show a predominantly pale ground color pattern with simple bands or ocelli. These last three species were the focus of this study. The histricus-nattereri complex includes a group of small and rare snakes broadly distributed in open formations from central Argentina to northern Brazil, in transition areas of Cerrado- Caatinga. On the other hand, Xenodon dorbignyi is one of the most common snake species of the Pampas and Chaco. The species polymorphism led to the description of poorly characterized subspecies, but despite the acknowledgement of regional patterns by some authors this taxonomic category is no longer used. The variation in some morphological characters considered to be diagnostic has lead to some misidentifications and even raised questions on the specific boundaries among these taxa. Here, the systematic and taxonomy of these species was analyzed based on a broad geographic revision of the variation of external morphologic characters combined with molecular phylogenetic analysis (mitochondrial and nuclear DNA). The genetic variation of these species’ populations is analyzed for the first time. Regarding the histricus-nattereri complex, molecular data showed that the diversity of X. nattereri in southeastern region of the Cerrado encompasses the morphological variation of X. histricus and reveal an independent lineage at the northern limits of the complex’ distribution, closely related to X. dorbignyi. Despite having no precise typelocality, it is showed that X. nattereri was described based on one specimen with intermediate number of dorsal bands (the main diagnostic character to differentiate both species), a condition found only in specimens from the southeast and western regions of the Cerrado. This region coincides with the precedence of the largest part of the material collected by Johann Natterer (holotype collector). Thus, we propose to maintain X. nattereri as a synonym of X. histricus. The populations from northern Cerrado and transition areas of Cerrado-Caatinga are described as a new species characterized by an extremely low number of dorsal bands. The genetic structure found in the populations of X. dorbignyi shows that the species encompasses two distinct lineages, one restricted to the northeastern extreme of the species distribution, in the coastal plain of the states of Santa Catarina and Rio Grande do Sul (northeast clade), and the other west and south of the first, encompassing most of the distribution (southwest clade). Morphological data, however, failed to diagnose any of the proposed subspecies. The two parapatric genetic lineages are largely isolated by the Patos Lagoon, with a contact zone between them to the south of this lagoon. Although the northeast lineage corresponds greatly to what was morphologically and geographically described as orientalis, the analysis of specimens from the contact zone between the two lineages revealed that all specimens have the characteristic phenotype of the coastal plain populations (cryptic regarding to sandy soils of the region), regardless the genetic lineage, showing that the morphological variation used to characterize the subspecies is not related to independent evolutionary lineages. Most likely, these forms correspond to ecological morphotypes associated with environmental factors. Therefore, the use of the subspecific taxonomic category is not acknowledged for populations of Xenodon dorbignyi.